Крестительская церковь находится на юго-западной окраине города, на территории Крестительского кладбища, основанного в 1772 году, среди густых кустарников и деревьев. В период с 1774 по 1777 годы была возведена каменная церковь, посвященная Иоанну Крестителю.

В 1828 году к церкви добавили трапезную с колокольней и двумя приделами, посвященными иконе "Всех Скорбящих Радость" и Казанской иконе Божьей Матери. В 1870 году церковь была расширена за счет каменных пристроек с обеих сторон. В 1820-х годах на территории кладбища построили двухэтажную каменную богадельню. 12 сентября 1863 года её посетил цесаревич Николай Александрович, сын императора Александра II, который скончался в 1866 году. В 1864 году кладбище было обнесено кирпичной стеной. С 1867 года в богадельне размещался приют для вдов и сирот духовного сословия.

В 1930-х годах церковь была закрыта. Она действовала в период с 1942 по 1944 годы, но затем снова была закрыта. Вновь открылась в 1960-х годах. Здание храма отмечено мемориальной доской как памятник архитектуры. На территории некрополя покоятся митрополит Орловский и Брянский Палладий (1896, 1976), архиепископ Орловский и Брянский Варфоломей (1928, 1988), а также краеведы Я. И. Горожанский (1858, 1913) и П. И. Сизов (1931, 1989), писатель и литературовед Л. Н. Афонин (1918, 1975).

В южной части кладбища находится братская могила советских солдат, погибших в боях за освобождение Орла в августе 1943 года. В 1983 году, к 40-летию освобождения города, на этом месте был возведен мемориал. На металлических плитах указаны имена павших бойцов и командиров. Здесь же 8 мая 1987 года был открыт восстановленный индивидуальный памятник командиру эскадрильи 61-й армии, майору Т. Г. Верховий, погибшему 3 мая 1943 года. Первоначально он был похоронен в сквере Танкистов, а в 1952 году его останки были перенесены на Крестительское кладбище.