Благовещенская церковь на Никитской улице, расположенная за рекой Болховкой, впервые упоминается в Писцовой книге 1624, 1625 годов, составленной писцом Никитой Ивановичем Беклемишевым и подьячим Осипом Трофимовым. В документе говорится о деревянной церкви Благовещения Пресвятой Богородицы с приделом мученика Христова Никиты, в которой находились иконы, книги, колокола и прочее церковное имущество, принадлежавшее попу Степану. При церкви также находилось кладбище, дворы священников и три двора бобылей. 21 сентября 1661 года церковь сгорела, но в том же году митрополит Сарский и Подонский Питирим выдал грамоту на строительство нового храма.

В 1730 году (по другим данным, в 1740 году) на месте деревянной церкви был построен холодный каменный храм с теплым Никитским приделом в трапезной справа. В 1760 году в трапезной слева был устроен теплый придел во имя мучеников Святого Кирика и Иулитты. В 1880 году старая трапезная была снесена и заменена на более просторную.

Церковь закрыли в 1930-е годы. Завершение храма и колокольню разобрали после Великой Отечественной войны. Под обвалившейся штукатуркой на древнейшей части храма видны следы красивых оконных наличников второй четверти XVIII века, вероятно, стесанных в 1880 году. Хотя основной объем церкви сохранился, ее текущее состояние вызывает беспокойство.

Проект реставрации Благовещенского храма в Болхове, единственного в Орловской епархии, посвященного этому двунадесятому празднику, был разработан весной 2015 года в Болховском благочинии. По благословению митрополита Орловского и Болховского Антония планируется в первую очередь восстановить утраченную колокольню. В настоящее время над ее фундаментом проложена асфальтовая дорога, которой исторически не было.