В 1849 году Илья Петрович Чайковский, горный инженер, был назначен управляющим Алапаевским и Нижненевьянским металлургическими заводами и переехал с семьёй в Алапаевск. В то время Петру Чайковскому было 9 лет. Спустя год его отправили учиться в Петербург. Семья жила в доме управляющих Алапаевского горного округа, построенном в 1830-х годах, с 1849 по 1852 год. Именно здесь родились братья-близнецы Петра, Модест и Анатолий.

Основу музейной коллекции составили музыкальные инструменты XVI и XX веков, собранные Верой Борисовной Городилиной, основателем и первым директором музея. В.Б. Городилина была музыкальным педагогом, художником и коллекционером уникальных музыкальных инструментов, заслуженным работником культуры РСФСР, академиком Академии искусств и художественных ремесел им. Демидовых и почётным гражданином Алапаевска.

Работая преподавателем фортепиано в Алапаевской музыкальной школе, она долгое время собирала материалы о жизни П.И. Чайковского в Алапаевске, делала зарисовки и миниатюрные макеты комнат дома, где жила семья Чайковских. Параллельно она собирала коллекцию музыкальных инструментов со всего мира и создавала их уменьшенные копии.

7 мая 1965 года, в день 125-летия со дня рождения великого композитора, по инициативе Городилиной в здании дома пионеров была открыта мемориальная комната с экспозицией «Чайковский в Алапаевске». Позже она превратилась в мемориальный музей, открытый в 1990 году. Вера Борисовна руководила музеем на общественных началах с 1965 по 1982 год.

Сегодня экспозиция музея разделена на два раздела. Мемориальный раздел посвящён жизни семьи Чайковских в Алапаевске, где комнаты дома управляющего представляют документы, личные вещи и обстановку, включая рояль фирмы «Вирт». В коллекционном разделе представлены музыкальные инструменты народов мира, Европы, Африки и Азии из коллекций В.Б. Городилиной и музыканта Константина Ковальского. Многие из представленных музыкальных инструментов могут звучать.

Дом-музей П.И. Чайковского является частью ассоциации музыкальных музеев и коллекций России.