Крестовоздвиженский женский монастырь был основан в XII веке. Согласно преданию, Крестовоздвиженская церковь была возведена на месте, где в первой половине XIII века, во времена княжения святых Петра и Февронии, находился девичий монастырь. Здесь, как говорят, святой Петр получил чудотворный Агриков меч для борьбы с волшебником, а святая княгиня Феврония приняла постриг.

Первое достоверное упоминание о Крестовоздвиженской церкви в XVI веке содержится в жалованной грамоте царя Михаила Федоровича от 1627 года. Из нее следует, что церковь уже существовала во времена царя Ивана Грозного, который также выдал ей жалованную грамоту. Эта древняя церковь пользовалась особым вниманием московских правителей. Грамота царя Михаила Федоровича не только закрепляла землю за церковью, но и освобождала жителей на церковной земле от многих государственных повинностей и светского суда. Деревянная церковь простояла до 1797 года, когда был построен каменный храм. В 1831 году теплая трапезная при каменной церкви была расширена, и с тех пор внешний вид церкви не изменялся.

Церковь была закрыта по постановлению ВЦИК от 20 января 1930 года и вскоре снесена. В 1998 году на месте бывшего монастыря установили памятный крест.

В 2008 году архиепископ Владимирский и Суздальский Евлогий обратился к администрации Мурома с просьбой выделить земельный участок для строительства небольшого храма-часовни в честь Воздвижения Креста Господня. Малое освящение храма-часовни состоялось 7 июля 2009 года, а великое освящение и открытие как подворья Троицкого женского монастыря города Мурома прошло 19 сентября 2009 года. Чин освящения совершил архиепископ Евлогий. С 16 июля 2013 года, после образования Муромской епархии, Крестовоздвиженский храм функционирует как Архиерейское подворье.