На месте, где сейчас на берегу Сухоны возвышается колокольня Успенской церкви, раньше находилось подворье Прилуцкого монастыря с деревянным храмом преподобного Димитрия. Из-за этого и соседний ручей получил название Дмитриевский. Каменная церковь строилась в несколько этапов, что привело к смешению архитектурных стилей разных эпох.

Первый храм Успения был построен в 1749-1755 годах, но из-за слабости конструкции его почти полностью разобрали уже в 1800 году. От него осталась лишь небольшая часть с барочными фронтонами и нижний этаж колокольни с элементами тотемского барокко. Строительство новой колокольни было приостановлено и возобновилось позже, когда украшения картушами вышли из моды. На южной и западной стенах можно увидеть, как простые овалы, выложенные в начале XIX века, перекрывают более старые элементы, что свидетельствует о постепенном исчезновении тотемского барокко.

Храм был закрыт последним из тотемских в 1937 году. С 1937 по 1962 год в нём размещался цех пищевой промышленности, затем кондитерский цех. Художник Георгий Иванович Попов вспоминал, как в 50-е годы он, будучи мальчиком, с другом забрался внутрь и поднялся на вершину купола, лишённого шпиля. Там они загорали и наблюдали за пароходами, и эта сцена нашла отражение в одной из лучших работ мастера "Тотьма". С начала 1960-х до 1973 года в северной части здания, примыкающей к колокольне, находился магазин, продававший керосин, гвозди и рабочий инвентарь. В восточной части располагалась фильмопроверочная "Тотемского кинопроката", существовавшая до начала 1990-х годов.

Сегодня Успенский храм является одним из немногих примеров успешной реставрации памятников тотемского барокко. С 1995 года в нём находится музей церковной старины Тотемского музейного объединения. 5 ноября 2016 года на колокольню были подняты новые колокола, изготовленные на средства мецената Владимира Глазачева и установленные усилиями ООО "Тотьмареставрация" при поддержке Юбилейного линейного управления магистральных газопроводов. Первые звоны прозвучали 13 августа в рамках Дня города и Преображенской ярмарки.