Первая теплая церковь Дмитриевского прихода была построена в 1710-1711 годах у северной стены церкви Димитрия Прилуцкого на Наволоке. Ее освятили в честь святого князя Феодора и его сыновей Давида и Константина, ярославских чудотворцев, что подтверждает участие ярославских мастеров в строительстве холодного Дмитриевского храма. Предположительно, в XVIII веке была возведена и колокольня. В 1750 году придел ярославских чудотворцев разобрали, и на средства купца А. А. Рыбникова построили отдельную теплую церковь. По некоторым данным, она изначально называлась Всехсвятской, а в 1836 году была переосвящена в Успенскую на Наволоке.

Теплая церковь, освященная в честь Успения, представляет собой низкое прямоугольное здание, вытянутое в длину, характерное для северных зимних храмов. Она сохранила свой первоначальный вид с двухъярусной главкой и двумя апсидами, образованными алтарями основного храма и придела. Декор фасадов включает простые пилястры и карнизы с зубчиками. С западной стороны к храму примыкает барочная колокольня с четвериком, двумя восьмериками и главкой. Декор выполнен в виде спаренных плоских пилястр, зубчатых карнизов и оконных наличников с бровками, характерными для первой трети XVIII века. Перспективный портал и крупные ширинки под арками звона напоминают более древние образцы древнерусского зодчества.

Храмы Димитрия Прилуцкого и Успения Божией Матери были закрыты с 6 по 13 марта 1930 года. В мае-июле того же года представители Дмитриевской общины обращались в губернский и окружной административные отделы с просьбой вернуть храмы, указывая на временный характер закрытия. Однако специальная комиссия, включавшая представителей горсовета, ОГПУ и других ведомств, отклонила ходатайство, отметив, что «церкви закрыты по желанию самих верующих и большинства рабочих организаций».

6 апреля 1930 года на заседании секретариата Вологодского горсовета было принято решение о разборке церковных оград и церквей, непригодных для культурных целей. Комиссия, состоявшая из представителей различных организаций, сочла возможным снести и теплый храм Успения. К счастью, этот план не был реализован.

В 1930-е годы закрытые Дмитриевские храмы были переданы военному ведомству, а часть церковного имущества, в фонды Вологодского краеведческого музея.

Постановлением Совета Министров РСФСР от 30 августа 1960 года Ансамбль Дмитриевских церквей, включая церковь Дмитрия Прилуцкого и теплую церковь Успения, был признан объектом культурного наследия федерального значения. В 1980-х годах была проведена их реставрация.

В конце 1990-х годов Успенская, а затем и Дмитриевская церкви были возвращены верующим. В настоящее время храмы являются подворьем Спасо-Прилуцкого монастыря.