В 1842 году Преосвященному Иоаникию поступила просьба от известного оренбургского благотворителя, коллежского асессора Андрея Ивановича Еникуцева, разрешить ему построить на городском кладбище каменную церковь в честь Смоленской иконы Божией Матери. В 1847 году была заложена и освящена тёплая, каменная, с колокольней, однопрестольная церковь на средства Еникуцева и его жены Анны Андрияновны. Кроме самого здания, они приобрели всё необходимое: престол из кипарисового дерева, иконостас, иконы, ризы, семь колоколов, Евангелие, церковную утварь и облачения.

Еникуцев завещал через 100 лет построить новую церковь и для её содержания и содержания особого причта и хора внёс в Государственное Кредитное Учреждение капитал в размере 34 667 рублей. Также он оставил в пользу церкви два дома: деревянный дом рядом с церковью для священника с причтом и городской деревянный дом с каменным флигелем в центре города, на углу улиц Ленинской и 9-го Января, который сдавался в аренду, а доходы шли на ремонт дома и содержание причта. Назначенный к церкви священник, протоиерей Челноков, организовал церковный хор из деревенских девушек-черничек, которые позже стали частью женской общины, Успенского женского монастыря. В городском доме Еникуцева с 1860 года располагалось недавно открытое Оренбургское духовное училище.

Смоленская кладбищенская церковь позже была приписана к Казанскому собору. Она находилась на улице, которая сейчас носит имя маршала Жукова, на месте современного здания военкомата Ленинского и Центрального районов Оренбурга.