Симоновский корпус Архиерейского дома с церковью Рождества Христова был построен в 1667, 1670 годах при архиепископе Вологодском и Белозерском Симоне. Это второе по времени каменное здание Архиерейского двора. Вероятно, в церковь Рождества Христова был перенесен престол Стефана Пермского из предыдущей домовой церкви.

Симоновский корпус с церковью Рождества Христова когда-то считался самым роскошным зданием не только в епископской резиденции, но и во всей Вологде. Со временем он подвергался различным изменениям и утратил свой первоначальный вид. После строительства новых апартаментов в Архиерейском дворе, епископ Иосиф Золотой перенес домовую церковь в Крестовую палату Симоновского корпуса. В 1841 году церковь в Крестовой палате была упразднена, перекрытие разрушено, и помещение объединили с третьим этажом, создав двухсветный зал. Позже Крестовая палата была расписана ярославским художником А. Колчиным, известным по работам в Софийском и Воскресенском соборах. После упразднения церкви здесь находился консисторский архив. В начале 1860-х пятиглавие заменили одной главой.

После закрытия Архиерейского двора в 1920-х годах в бывшей церкви разместилась музейная экспозиция, а в подклете, фонды музея. В результате реставрации 1960, 70-х годов Симоновскому корпусу с церковью Рождества Христова вернули его прежнюю нарядность, восстановили декор восточного фасада, кокошники и открытую галерею, но поздняя форма церковной главы осталась неизменной.

Соединение палат, подсобных помещений и домовой церкви в одном здании было распространено в московском церковном зодчестве XVII века. Примером для вологодского Симоновского корпуса, вероятно, послужил Патриарший дворец с церковью Двенадцати апостолов в Московском Кремле, построенный патриархом Никоном в 1635, 1656 годах. Высокий четверик церкви Рождества Христова продолжает восточную часть Симоновского корпуса. Небольшая церковь занимала часть второго этажа, самого высокого и светлого. Основное помещение церкви перекрыто сомкнутым сводом с распалубками над окнами и дверьми. Третий этаж, куда ведет внутристенная лестница, представлял собой чердачное помещение, использовавшееся как ризница. Над ним находится четвертый ярус с неглубокими нишами и тремя окнами в восточной стене. Первоначально церковь венчало пышное пятиглавие, сейчас, одна поздняя глава, кровля четырёхскатная. Как и все церковные постройки Архиерейского двора, Рождественская церковь ориентирована алтарём на север. Алтарная часть имеет четырёхугольную форму и перекрыта коробовым сводом. Подкровельное пространство освещается пятью щелевидными окнами, а углы подчеркнуты спаренными полуколонками. Со стороны алтаря церковь соединена арочным переходом с надвратной Воздвиженской церковью. Северный и южный фасады разделены пилястрами на три прясла. В Симоновском корпусе на первом этаже находились кухня, пекарня и кладовые, на втором, архиерейские кельи с парадной Крестовой палатой, главным залом торжественных приёмов, а на третьем, комнаты слуг. Вдоль восточного фасада корпуса проходит открытая галерея, сооружённая в 1776 году, заменившая прежнее гульбище, которое продолжалось перед Гаврииловским корпусом. Фасад церкви на уровне галереи украшает белокаменная плита с храмозданной надписью.