В 1711 году по указу Архиепископа Великоустюжского Иосифа над могилой Преподобного Киприана Устюжского была возведена небольшая церковь, посвященная Преполовению Пятидесятницы. Хотя декоративное оформление фасадов этой церкви было менее богатым по сравнению с другими устюжскими храмами начала XVIII века, оно все же имело свои особенности. Пилястры между окнами и на углах фасада были дополнены двумя горизонтальными валами, проходящими вдоль всего фасада над и под окнами, а также вертикальными валами с двух сторон и третьим валом под карнизом четверика. Впервые в устюжском зодчестве для оформления окон четверика использовались наличники в виде прорисованных бровок, придававшие зданию нарядный вид. В середине XVIII века с западной стороны к церкви была пристроена каменная паперть, декор которой повторял оформление четверика. В 1809 году с северной стороны добавили две небольшие каменные пристройки, одна из которых в 1848 году стала приделом во имя Преподобного Киприана. С 1842 года с западной стороны к храму была пристроена трапезная, к которой в 1845 году добавили тесовую, а в 1910 году кирпичную паперть. К началу ХХ века из-за многочисленных пристроек первоначально небольшая церковь Преполовения увеличилась в три раза.

В обители почитали Преподобного Киприана, чьи мощи к 2004 году находятся под спудом в храме Преполовения Пятидесятницы. В XIX веке над его захоронением установили каменную гробницу с изображением святого на холсте и положили камень, один из тех, которыми, по преданию, святой Киприан отмечал границы монастыря. У ворот обители, на месте смерти блаженного Прокопия Устюжского, в XIV веке был установлен деревянный крест, который в XVII веке заменили на белокаменный. В 1707 году крест был обрамлен иконной рамой с изображением Страстей Христовых, а в 1737 году, при строительстве каменной ограды, его перенесли в трапезную Введенской церкви. Сейчас он находится в коллекции Великоустюжского музея-заповедника. В начале XIX века на месте смерти подвижника была построена каменная часовня. Икона «Собор архангела Михаила» конца XIII века, находившаяся в Архангельском храме монастыря, теперь хранится в Государственном Русском музее.