Церковь была построена в 1731 году на средства помещика Петра Михайловича Аргамакова. В 1936 году советские власти закрыли глуховскую церковь, а священников арестовали и сослали. Здание использовалось колхозом имени Сталина как зернохранилище, а 8 июня 1940 года райисполком передал его под мастерскую МТС и электростанцию. Позже для удобства использования разобрали несущие опоры храма и расширили входы. В воскресенье июня 1947 года церковь обрушилась и была разобрана до основания. Колокольня устояла, но в 1984 году её деревянный купол сгорел от удара молнии.

В 2001 году нижегородец Алексей Силаев, купивший дом в Глухово, отреставрировал купол звонницы. В 2003 году село посетил недавно назначенный епископ Георгий. В 2004 году несколько женщин под руководством Валентины Голяковой зарегистрировали церковную общину, планируя построить небольшую деревянную церковь. Жители обратились за помощью к правящему архиерею. Одним из благотворителей стал президент Новикомбанка Илья Губин, который был награждён орденом преподобного Серафима Саровского III степени. Проект разработал церковный архитектор Андрей Анисимов, а реставрационные работы и строительство велись его мастерскими. Строительные работы возглавил священник Игорь Борисов. 21 июля 2009 года архиепископ Георгий заложил в основание строящегося храма памятную капсулу с грамотой. На церемонии присутствовал архиепископ Тернопольский и Кременецкий Сергий, который отметил, что возрождение земных храмов способствует возрождению храма души.

Десять колоколов для храма были изготовлены на заводе Николая Шувалова в Тутаеве по технологии «глинозаливки», обеспечивающей особую прочность и чистый звук. Крест и колокола освятил архиепископ Георгий в октябре 2009 года.

С февраля 2010 года настоятелем прихода стал иерей Игорь Борисов. 14 сентября 2010 года архиепископ Георгий освятил придел в честь Илии Пророка и отслужил первую Божественную литургию. Протоиерей Игорь Борисов отметил, что в 1920-е годы в Глухове заседал революционный совет, закрывший Дивеевский монастырь, и спустя восемь десятков лет справедливость восторжествовала.

6 ноября 2010 года архиепископ Георгий совершил чин освящения главного престола храма в сослужении протоиерея Игоря Борисова. На освящение приходу подарили старинную икону Божией Матери «Знамение» и большую мозаичную икону Спасителя от мастерских Андрея Анисимова, которая теперь украшает главный вход в храм.

В декабре 2010 года завершили работу над четырёхъярусным иконостасом в главном приделе. Специалисты мастерской «Ковчег» использовали иконы русской иконографической школы XV-XVI веков. Корпус иконостаса изготовили по традициям древней костромской школы резьбы, характерной для храмов Московского Кремля, с тонировками и цветной эмалью.

23 февраля 2012 года архиепископ Георгий совершил великое освящение придела во имя преподобного Алексия, человека Божиего.