Первые упоминания о деревянной церкви в честь Покрова Пресвятой Богородицы в Козлёнской слободе датируются 1612 годом, когда она была сожжена «литовскими и прочими воровскими людьми» во время вологодского разгрома. В 1626 году был возведён новый деревянный храм, для которого посадский человек Ивашка Копоруля, убитый литовскими интервентами, предоставил место. В 1678 году из-за ветхости храм разобрали, и в 1682 году освятили новый деревянный храм с приделом в честь священномученика Антипы, епископа Пергама Асийского. В 1694 году, по другим данным в 1724 году, во время визита Петра I, жители слободы подарили царю икону Неопалимая Купина, которую он велел хранить в Покровском храме. В 1704 году, по другим данным в 1709 году, рядом с деревянным храмом заложили каменный храм во имя Божией Матери Неопалимой Купины, который освятили 8 июня 1710 года архиепископом Гавриилом. В декабре 1710 года жители Вологды приняли решение ежегодно предоставлять масло для двух особо почитаемых икон в храме. В 1730 году, по просьбе прихожан, вместо деревянного Покровского храма построили каменный тёплый храм с приделом священномученика Антипы. Оба храма объединили в одно здание, в котором также был придел святых Иоакима и Анны. В середине XIX века приход насчитывал 394 человека, а в 1914 году, 704 человека. В конце XIX века после повреждений из-за прокладки водопровода был проведён капитальный ремонт, а в 1902 году тёплый храм перестроили, заменив сводчатый потолок на плоский и добавив восьмиугольные окна. В 1909 году колокольню разобрали и построили заново. В 1930 году церковь закрыли, и здание заняла мебельная фабрика. С 1950 до 1981 года там размещался призывной пункт. В 1985 году начались восстановительные работы, а в 1991 году возобновились богослужения.

Здание церкви представляет собой двусветный четверик с восьмериком, увенчанный купольной кровлей с одной главой. Алтарная часть и шатровая колокольня были перестроены в XIX, начале XX века.

Основной корпус церкви по архитектуре близок к трём современным Покровскому храму вологодским церквям Иоанна Предтечи в Рощенье, Власия Севастийского и Троице-Герасимовской на Кайсаровом ручье, которые не сохранились. Эти храмы были построены под влиянием московского барокко, а их прототипом стала Церковь царевича Иоасафа в Измайлове.

Алтарь холодной церкви освящён во имя Божией Матери Неопалимая Купина. В тёплой церкви с правой стороны находится придел Покрова Пресвятой Богородицы, а с левой, придел Священномученика Антипы, епископа Пергама Асийского.