Деревянная церковь, построенная в 1762 году, просуществовала недолго и сгорела 15 мая 1771 года. Однако вскоре нашелся новый благотворитель, лейб-гвардии подпоручик Андрей Дмитриевич Сабуров. По его просьбе и с благословения епископа Владимирского и Муромского Иеронима, Владимирская Духовная консистория выдала грамоту на строительство новой каменной церкви на месте сгоревшей. Храм был посвящен Иерусалимской иконе Божией Матери с приделом святителя Николая. Освящение церкви состоялось 15 января 1775 года.

Архитектура храма отличается сложностью и изысканностью. Основное здание представляет собой восьмерик с вытянутым восьмигранным куполом и люкарнами, установленный на четверике. Колокольня, построенная позже, ниже основного объема. Декор церкви разнообразен: пилястры, полуколонны, наличники окон, ажурный фриз и отделка под руст. В 1842 году был добавлен южный придел в честь преподобного Иоанна Многострадального. Прихожане особенно почитали икону Иерусалимской Божией Матери и резную скульптуру Распятия Иисуса Христа. А.Д. Сабуров, заказчик и ктитор храма, был похоронен у западных дверей трапезной части.

В 1937 году церковь закрыли. 6 июня того же года священник Владимир Рассудовский был арестован и приговорен к 10 годам исправительно-трудовых лагерей. В здании церкви разместили ремонтную мастерскую для тракторов, в алтарной части установили электродвигатель, а ворота разрушили для удобства въезда техники. Колокола сняли при большом скоплении людей, сначала сбрасывали меньшие, а большие разбивали и отправляли на переплавку. Церковную утварь растащили, богослужебные книги и иконы сожгли, иконостас разрушили, а кладбище рядом с церковью уничтожили, на его месте построили детский сад и жилые дома. Лишь после 2000 года начались разговоры о возвращении здания епархии.

В мае 2003 года в Воспушке был официально зарегистрирован приход, а в 2004 году ему передали здание храма. На тот момент церковь находилась в аварийном состоянии: отсутствовали оконные проемы, кровля и полы, была разрушена кладка стен, декор и внутреннее убранство были в плачевном состоянии. Вместо пола лежали груды мусора, а в алтарной части виднелись следы пожара. В стене был пролом для въезда тракторов. Сейчас храм полностью отреставрирован и является значимой достопримечательностью старинного села Воспушка.