Строительство храма началось летом 1881 года. Для контроля за работами церковный староста Николай Тюменев пригласил опытного губернского архитектора Иоасафа Яровицкого. Зимой 1882 года, после завершения строительного сезона, архитектор предложил строительному отделению утвердить новый проект с незначительными изменениями. Он считал, что второе крыльцо с западной стороны излишне из-за наличия там могил, а также предложил уменьшить окна и понизить своды для сохранения тепла, сохранив общую высоту стен. Западный фасад был изменён, а вместо каменного парапета предложен кованый железный. Яровицкий также отметил, что стены старой церкви оказались более массивными, чем предполагалось, и их удлинение не требуется. Губернские специалисты согласились с изменениями, так как они не затрагивали фасад здания, и утвердили проект для дальнейшего строительства.

Освящение перестроенного Георгиевского храма на городском кладбище стало значимым событием для города. 14 декабря 1885 года в Рыбинск прибыл архиепископ Ярославский и Ростовский Ионафан Руднев, приглашённый церковным старостой Тюменевым. На следующий день, 15 декабря, состоялось торжественное освящение храма в честь Благовещения Пресвятой Богородицы и Святого Георгия Победоносца. После освящения была проведена Божественная Литургия, на которой архиепископу Ионафану сослужили другие высокопоставленные священнослужители. Протоиерей Иосиф Ширяев произнёс праздничную речь. В репортаже Ярославских епархиальных ведомостей отмечалось, что церковь была значительно расширена и обновлена, сохранив при этом древние фамильные иконы из дома Тюменева.

Здание бывшей церкви использовалось как общежитие и склад для железнодорожников, а в 1949 году его передали филиалу Государственного архива Ярославской области. Архив занимал здание до 1983 года, когда переехал в бывший городской собор.

16 мая 1991 года пустующее здание передали церковной общине Вознесенско-Георгиевского прихода, которая начала его ремонт и восстановление. В последующие годы были проведены значительные реставрационные работы: заменены окна, отремонтированы и окрашены стены, восстановлены интерьеры. Реставраторы раскрыли и восстановили масляную роспись храма с декоративной отделкой 19 века, установили новый четырёхъярусный иконостас в традициях древнерусского искусства. Возрождённый Георгиевский храм был освящён 8 июня 2002 года архиепископом Ярославским и Ростовским Михеем. С тех пор в храме ежедневно проводятся богослужения, и он открыт для прихожан.