Историки связывают основание часовни с Иваном Грозным. В 1557 году царь приказал построить часовню в честь рождения сына Федора и посвятить ее его покровителю, Феодору Стратилату. Первоначально часовня называлась Федоровской. По преданию, место для часовни выбрали не случайно: именно в деревне Собилово царица Анастасия родила сына Ивана Грозного, когда царская семья ехала на богомолье в Переславль или возвращалась оттуда. Деревня давно исчезла.

Возможно, часовня изначально была деревянной. Иван Грозный поручил Федоровскому монастырю заботиться о ней и передал 37 десятин земли вокруг. Точная дата постройки каменной часовни неизвестна. Ее стиль относят к русскому узорочью XVII века, но если она и была построена в это время, то до 1653 года, когда Патриарх Никон запретил шатровые храмы.

Часовня имеет высокий граненый шатер на восьмерике, который стоит на четверике. Нижняя часть необычна: четверик опирается на четыре массивных столпа, соединенных арками, ранее украшенными «гирьками». Все грани часовни, кроме шатра, покрыты резьбой, колонками, фризами и изразцами. В центре раньше стоял деревянный крест, из-за чего часовня получила второе, более известное название. Путники останавливались здесь для молитвы перед дорогой.

К концу XIX века часовня обветшала. Ее восстановление поручили археологу и академику Владимиру Васильевичу Суслову, специалисту по древнерусскому искусству и архитектуре. В 1889 году он сделал обмеры и зарисовки, после чего часовню капитально отремонтировали, возможно, частично переложив кирпичную кладку.

В советское время часовня была заброшена, разрушалась и зарастала кустарниками. Шатер часовни почти не был виден с дороги, особенно летом. Из-за невозможности запереть часовню, столпы пострадали от вандалов, оставивших на кирпичах свои имена, частично скрытые побелкой. В 1990-х годах о памятнике вспомнили, и к 1999 году выделили средства на реставрацию.