В ноябре 1961 года в Беломорске был основан общественный музей. В первые годы его существования, до 1966 года, когда музей стал Беломорским филиалом Карельского государственного исторического музея, в его фонд поступали предметы и документы от частных лиц, а также от коллективов предприятий и организаций Беломорского района.

С 1966 года музей начал демонстрировать уникальные комплексы петроглифов, такие как наскальные изображения "Бесовы следки" и "Залавруга". В археологической коллекции музея находятся предметы, найденные в результате раскопок в низовьях реки Выг, на стоянках Ерпин Пудас, Бесовы следки, Залавруга и Горелый мост. Это каменные топоры, ножи, наконечники стрел и копий, скребки, шлифовальные плиты и другие артефакты. Также в музее собраны предметы поморской культуры, хозяйства и быта, а также материалы по истории края. Среди них документы, фотографии и личные вещи беломорчан, героев Великой Отечественной войны, учителей, спортсменов и Почетных граждан Беломорска. Всего в музее хранится более 5 тысяч единиц.

В 2008 году, после переезда в новое здание, был открыт экспозиционно-выставочный зал, где помимо основной экспозиции ежегодно оформляется 10-12 тематических выставок. Среди выставок последних лет: "Канал скорби и печали", посвященная 75-летию строительства Беломорско-Балтийского канала, "Золотные узорочья Поморья", "Поморская сказительница Ф. И. Быкова", "От Покрова до Крещенья" и "Поморское чаепитие".

Основная экспозиция "Морская культура поморов конца XIX и начала XX века" рассказывает о традиционных поморских промыслах, их историческом развитии. Здесь представлены фотографии, документы, модели судов, подлинные орудия промыслов и их макеты, а также предметы быта из поморских деревень того времени.

Экспозиция включает разделы: "Штурманские школы Поморья", "Центры Поморского берега", "Судостроение" с типами судов, моделями, обрядом закладки судна и инструментами судостроителей, "Зверобойные и рыбные промыслы", "Торговые отношения" с картой торговых путей поморов. Здесь можно узнать о тонкостях сельдяного промысла, ловле сёмги, методах добычи и обработки речного жемчуга и многом другом, связанном с морской культурой поморов. Среди раритетов музея, "План деревни Шиженской 1852 года" и навигационное оборудование. На базе экспозиции проводятся тематические экскурсии и лекции, такие как "История поморского костюма", "Поморская семья", "Судостроение в Поморье", "Торговые отношения Поморья и Норвегии", "Географические открытия на Русском Севере" и другие.