Le musée a été fondé en 2000 par décision du gouvernement de la région de Sverdlovsk. Il est le successeur du musée local de Verkhoturye, ouvert en 1921, dissous au milieu des années 1930 et recréé en 1977. Les collections du musée comprennent celles du musée local ainsi qu'un certain nombre d'objets du patrimoine culturel d'importance fédérale et régionale.

Le musée est situé dans le centre historique de Verkhoturye et comprend le Kremlin de Verkhoturye sur la pierre de la Trinité au-dessus de la rivière Tura, ainsi qu'une maison pour accueillir des invités d'honneur sur la rive gauche de la rivière Kalachik, un affluent de la Tura.

L'unicité du musée de Verkhoturye réside dans le fait qu'il s'agit du seul musée de la région de Sverdlovsk situé sur le territoire d'un Kremlin en pierre du XVIIIe siècle, qui est un centre culturel, historique, religieux et social de la ville. L'ensemble du Kremlin de Verkhoturye comprend des objets du patrimoine culturel de la fin du XVIIe et du début du XXe siècle, tels que la cathédrale de la Sainte-Trinité, les greniers du Tsar, la maison du voïvode, les palais de l'administration et le trésor de district. On y trouve également des monuments archéologiques et un certain nombre d'objets restaurés, y compris la cuisine et la garde, les chambres de stockage, la poudrière et les tours de forteresse.

La superficie totale du musée est de 3,4 hectares.

Chaque année, il est visité par plus de 50 000 personnes.