Le temple en pierre au nom du grand martyr Nikita dans le monastère de Nikita existait depuis longtemps, mais en 1528, il était en ruine et a été démoli sur ordre du grand prince Vassili Ivanovitch. Vassili III a alloué des fonds pour la construction d'une nouvelle église, mais celle-ci était petite et est rapidement devenue une partie du nouveau temple cathédral. En 1561, Ivan le Terrible a décidé de démolir l'ancienne église, construite par son père, et d'ériger une nouvelle au-dessus de la tombe du Vénérable Nikita. La nouvelle cathédrale en pierre a été construite autour de l'église de Nikita le Pillier, le premier temple en pierre du monastère, et l'ancienne église est devenue le chapelle sud de la cathédrale. Plus tard, une chapelle nord de Tous les Saints a été ajoutée. Grâce au soutien du tsar, la construction a avancé rapidement, et en 1564, la cathédrale a été achevée. À son inauguration, le tsar, la tsarine Maria, le tsarévitch Ivan et le métropolite Athanase étaient présents. À l'origine, le toit de la cathédrale était en bois, mais en 1686, il a été recouvert de fer blanc, et en 1764, il a été remplacé par un toit en fer à quatre pentes, supprimant les arcs des zakomars. En 1759, les fenêtres ont été agrandies. Jusqu'au milieu du XVIIIe siècle, la cathédrale est restée non peinte, et ce n'est qu'en 1764 qu'elle a été ornée de peintures. En 1838, la peinture a été renouvelée, mais de manière malheureuse, et en 1876, elle a été refaite par le peintre académique Gribov.

Après la fermeture du monastère en 1923, des objets précieux de la cathédrale ont été transférés au musée de Pereslavl, et la cathédrale elle-même a été utilisée à d'autres fins. Sur le territoire du monastère, diverses institutions ont été installées, qui ne se souciaient pas de la préservation des monuments. En conséquence, la cathédrale et d'autres bâtiments ont beaucoup souffert. En 1933, le précieux iconostase de la cathédrale a été détruit. Les travaux de restauration, commencés dans les années 1960-70, n'ont pas été bénéfiques pour la cathédrale, et en 1984, en raison des erreurs des restaurateurs, le dôme central s'est effondré. Pendant plusieurs années, le temple est resté sans dôme, exposé aux intempéries. Maintenant, le dôme a été restauré et les fondations renforcées. D'ici 2013, la cathédrale avait été extérieurement restaurée, mais les travaux de peinture des murs et des voûtes se poursuivent sous la direction de l'artiste palekh Sergey Grigoryevich Morozov.