Parmi les premiers quartiers résidentiels de Saint-Pétersbourg se trouvaient ceux situés à l'ouest de la forteresse Pierre-et-Paul. C'est là qu'est d'abord apparue une petite église, puis un temple à trois autels, qui ont précédé la construction de la cathédrale Prince-Vladimir.

La cathédrale moderne a commencé à être construite en 1740, presque quarante ans après la fondation de la ville. Cependant, la construction ne s'est pas faite sans difficultés : un an après le début des travaux, un coup d'État a eu lieu, le pouvoir a changé, et la construction du temple a été suspendue pendant plus de vingt ans.

L'architecte du temple était le célèbre maître italien Antonio Rinaldi, connu pour ses projets du Grand Théâtre, du Grand Palais à Gatchina, du Palais de Pierre III et de plusieurs bâtiments à Tsarskoïe Selo et à Oranienbaum.

La cathédrale a été plusieurs fois reconstruite et achevée jusqu'au début du XXIe siècle : la façade extérieure a été rénovée, les chapelles ont été déplacées, l'iconostase a été modifiée, des chœurs, un clocher, deux chapelles et une clôture ont été ajoutés.

À l'intérieur de la cathédrale, il y a trois nefs : une large centrale et deux latérales, plus petites. De hautes arches, quatre dômes latéraux et un grand au centre. Il n'y a pas de fresques, habituelles dans les églises orthodoxes, mais l'iconostase est richement décorée, et il y a de nombreuses icônes significatives dans la cathédrale. À un certain moment, l'icône de la Vierge de Kazan s'y trouvait. Dans l'intérieur du temple, les couleurs bleue et blanche prédominent.

Dans la cathédrale récemment restaurée, il y a aujourd'hui plus de 3 000 images de saints. Parmi les principales reliques, l'icône du prince Vladimir avec une parcelle de ses reliques, une icône-reliquaire avec 49 parcelles de reliques de saints et l'icône miraculeuse de l'Assomption de la Vierge Marie.