Dès la première moitié du XVIe siècle, la Russie a commencé la reconstruction des anciennes forteresses. Le nouveau Kremlin de Nizhny Novgorod a été fondé en 1500, et sa construction active a commencé en 1508-1509. On suppose que l'achèvement de la construction a eu lieu après 1516.

Le Kremlin comptait 13 tours, dont la tour Dmitrievskaya est devenue la centrale. Elle a reçu son nom soit en l'honneur du prince Dmitri Konstantinovich, soit de l'église de saint grand martyr Dimitri de Thessalonique, érigée par le prince Dmitri devant la tour en 1378. La première mention connue de la tour Dmitrievskaya se trouve dans le Chronographe de 1617. Plus tard, dans les chroniques de Nizhny Novgorod, cette mention a été associée à une autre, qui parlait de l'arrivée dans la ville du maître Pierre Fryazin pour creuser le fossé sous le mur en pierre. En conséquence, il s'est avéré que Pierre Fryazin a ajouté au mur de la tour du XIVe siècle un mur en pierre de 7 verstes de long, ce qui correspond à la longueur de l'enceinte extérieure de Nizhny Novgorod, le Grand Ostrog.

La prochaine mention de la tour date de juillet 1540.

En 1993, deux ans après la dissolution de l'Union soviétique, une icône du fondateur de Nizhny Novgorod, le prince Youri Vsevolodovich, a été installée au-dessus des portes de la tour. Des boutiques de souvenirs ont été aménagées dans le passage de la tour, et les pièces étaient équipées de portes et utilisées comme entrepôts. Actuellement, au deuxième étage de la tour se trouve la salle d'exposition "Tour Dmitrievskaya", où se tiennent des expositions historiques provenant des collections du Musée-réserve. On peut également accéder au mur du Kremlin par la tour, l'entrée étant payante.

La tour Dmitrievskaya, comme tout le Kremlin, est actuellement dans un état insatisfaisant. La restauration de la tour n'a pas été effectuée depuis plus de 60 ans. La maçonnerie extérieure en briques se dégrade et s'effrite progressivement, tandis que le niveau inférieur, qui se trouve sous terre, est inondé par les eaux souterraines. La tour nécessite non seulement des réparations, mais une reconstruction complète avec la restauration de son apparence initiale, y compris la recréation de l'ouvrage de renforcement. Cela est impossible sans la restauration du profil initial du fossé, de préférence sur toute la superficie de Minine et Pojarski.