En 1689, la iglesia de madera de la Introducción de la Santísima Virgen fue desmantelada, y en su lugar comenzó la construcción del primer templo catedralicio de piedra en honor a la Introducción de la Santísima Virgen, con un altar en honor al venerable Pafnutio de Borovsk.

A mediados del siglo XVIII, el templo había caído en decadencia, y en 1750 fue desmantelado para erigir uno nuevo, también dedicado a la Introducción de la Santísima Virgen. Este tenía altares: al sur, del venerable Pafnutio de Borovsk, y al norte, del santo gran mártir Teodoro Estratilata.

Primero se completó el altar de Pafnutio, que fue consagrado en 1759. Sin embargo, los trabajos de acabado interior de la catedral se prolongaron, y el altar principal junto con el altar en honor al gran mártir Teodoro Estratilata fueron consagrados solo en 1771.

Con el inicio del florecimiento del monasterio en el siglo XIX, la catedral se volvió estrecha para el creciente número de hermanos y peregrinos. En 1837, el templo fue ampliado, añadiendo dos altares. Al sur, apareció un nuevo altar en honor al santo Nicolás el Milagroso, y el antiguo altar en honor al venerable Pafnutio de Borovsk fue trasladado al nuevo altar del norte. El altar del gran mártir Teodoro Estratilata fue trasladado al de Kazán.

En 1870, tras la pintura de todo el templo, los altares principal y laterales fueron nuevamente consagrados. Después de la revolución, el templo catedralicio del monasterio fue cerrado. La resurrección del monasterio comenzó en 1987. En 1988, se consagró el altar principal en honor a la Introducción de la Santísima Virgen y el altar sur en honor al santo Nicolás el Milagroso. El altar norte de la catedral fue consagrado el 9 de abril de 1989 en honor al recién canonizado siervo de Dios, el venerable Ambrosio, anciano de Optina.

En el templo reposan y están abiertas para la veneración las reliquias de los venerables ancianos de Optina, Ambrosio y Nectario. Los iconógrafos del monasterio continúan la pintura de la catedral, y en 2010 finalizaron la pintura del altar del altar en honor al venerable Ambrosio de Optina.