La Catedral de la Asunción fue construida en el estilo nacional ruso y posee una composición tradicional de cruz y cúpula, típica de este tipo de edificaciones. En el lado este, se adosan tres ábsides semicirculares, y en el lado oeste, una pequeña campanario. El templo se caracteriza por su solemnidad y monumentalidad, lo que le confiere un equilibrio de masas y un uso moderado de la decoración, característico de la arquitectura rusa antigua.

El proyecto de la catedral fue desarrollado en 1895 por el ingeniero provincial Alexander Gavrilovich Starzhinsky, quien también creó los proyectos de muchos otros templos y capillas. En 1905, se llevó a cabo la consagración de los tres altares: el altar principal, dedicado a la Asunción de la Virgen, fue consagrado el 1 de mayo; el altar izquierdo, en nombre del metropolitano de Kiev, el santo Alexis, el 15 de mayo; y el altar derecho, en nombre de las santas Mujeres Miróforas, el 19 de junio.

En la década de 1920, la catedral fue entregada por las autoridades soviéticas a los renovadores. El 25 de octubre de 1931, tras la decisión de la administración diocesana renovadora de fusionar las comunidades de las iglesias de la Epifanía, San Pedro y la de la Protección, el templo de la Asunción recibió el estatus de catedral. En 1934 fue cerrado y convertido en un almacén militar. Gracias a numerosas solicitudes de los feligreses y los esfuerzos del obispo Mijaíl (Postnikov), quien llegó a Penza y logró la devolución de los bienes de la iglesia, que habían sido entregados tras el cierre al Museo Local de Penza, en marzo de 1945 el templo fue reabierto. El obispo Mijaíl también trasladó su sede a la catedral desde la iglesia Mitrofanovskaya.