El primer templo de roble, dedicado a la Asunción de la Santísima Virgen María y que se convirtió en la primera iglesia cristiana en Rostov Veliky, fue, según la tradición, fundado alrededor del año 991 por los primeros santos, el metropolitano Miguel de Kiev y el obispo Teodoro de Rostov. Se estableció un clero en el templo, que se convirtió en la catedral para el obispo Teodoro y los posteriores arzobispos de Rostov, así como en lugar de enterramiento para muchos de ellos.

La construcción de la Catedral de la Asunción de Rostov está relacionada con la mención en el Paterik de las Cuevas de Kiev sobre el príncipe Vladímir Monómaco, quien, tras ser sanado gracias al cinturón del venerable Simón el Varangiano, decidió crear en Rostov una iglesia similar a la de las Cuevas, con las mismas dimensiones y decoraciones. Registró en un documento dónde y qué festividades estaban representadas en la iglesia, y todo esto fue reproducido a imagen de aquella gran iglesia.

El Paterik también menciona que Vladímir Monómaco donó al templo el ícono de la Virgen de Vladímir. En 1160, el templo fue destruido por un incendio.

Por orden del príncipe Andrés Bogoliúbski, en 1162 se fundó una nueva catedral de piedra en el lugar del anterior. El 23 de mayo de 1164, al excavar fosas, se encontraron el ataúd con las reliquias del santo Leontio y el ataúd del santo Isaías, lo que llevó a su canonización. La construcción de la iglesia de piedra se completó pronto, pero, según algunos datos, las bóvedas, levantadas por arquitectos inexpertos, colapsaron, y el templo tuvo que ser reconstruido.

La nueva catedral de la Asunción fue fundada por el príncipe Konstantín Vsevolodovich en 1213 y completada bajo el santo príncipe Vasílko en 1231. Entonces, las reliquias del santo Leontio de Rostov regresaron a la catedral y fueron colocadas en un altar dedicado a él. Los príncipes Yuri de Vladímir y Vasílko de Rostov, que murieron a manos de los tártaros en 1238, fueron enterrados bajo el altar de la catedral.

Después de 1253, cuando el hijo del kan Berkaï se curó gracias a las oraciones del santo Cirilo de Rostov, el kan ordenó que el tributo de Rostov se enviara a la catedral de la Asunción. El obispo Cirilo adornó la catedral con joyas. Más tarde, cuando el venerable Pedro de Ordynsk llegó a servir en la catedral, quedó impresionado por la belleza de la decoración y el servicio, lo que lo llevó a aceptar el cristianismo ortodoxo. Aquí también se casó.

En 1408, la catedral sufrió un incendio que destruyó decoraciones, íconos, libros, vasos y piedras. La parte superior de la iglesia colapsó.

A pesar de las calamidades, la catedral siguió siendo el lugar de enterramiento de los obispos de Rostov, incluidos los santos Ignacio I, Efrén y Vasián.

El edificio de la catedral, que ha llegado al siglo XXI, fue construido entre 1508 y 1515. El zar Iván el Terrible visitó la catedral tres veces, y el obispo Nicandro recibió de él un documento para poseer tierras.

El 6 de octubre de 1608, la catedral fue atacada por los polacos. El noble Sapega tomó la ciudad y comenzó a asediar el templo, donde se refugiaron los habitantes y sacerdotes encabezados por el metropolitano Filareto. Los polacos saquearon el templo, capturaron al arzobispo y robaron los tesoros de la iglesia. Posteriormente, las reliquias del santo Leontio fueron enterradas en secreto.

A pesar de las calamidades, el templo fue nuevamente adornado. El obispo Iona Sysoevich se preocupó por la decoración interior de la catedral, invitando a maestros para la pintura y construyendo un campanario con una iglesia. Para el campanario se fundieron 13 campanas, entre las que estaban las más grandes, Sysoy, Polielei y Cisne.

La pintura mural y el iconostasio dorado tallado de la catedral fueron renovados en varias ocasiones. En 1763, las paredes de la catedral fueron pintadas con fondos de la emperatriz Catalina II. A finales del siglo XIX, la catedral fue visitada por miembros de la familia imperial, y en 1913, Nicolás II comenzó su conocimiento de la ciudad con una visita a la catedral. Las reliquias milagrosas y los íconos atraían aquí a peregrinos de toda Rusia.

Después de la revolución de 1917, la catedral permaneció en funcionamiento durante algún tiempo. En 1920, las reliquias de los santos Isaías e Ignacio fueron desenterradas para su inspección. Desde 1922, comenzó la confiscación de valores. En 1935-1936, el templo fue cerrado y utilizado como almacén.

En 1990, la catedral de la Asunción fue devuelta a la Iglesia Ortodoxa Rusa y pronto se convirtió en la segunda catedral de la diócesis de Yaroslavl.