El Museo de Arte de Tolyatti, originalmente conocido como la Galería de Pintura de Tolyatti, abrió sus puertas en 1987. Está ubicado en la planta baja de un moderno edificio residencial construido en los años 70.

Desde su fundación, el museo se ha centrado en dos direcciones principales: la formación de la colección y la organización de exposiciones de arte. Hoy en día, sus fondos albergan alrededor de diez mil obras de pintura, gráfica, escultura y artes decorativas, la mayoría de las cuales fueron creadas en la segunda mitad del siglo XX. La base de la colección está compuesta por pintura y gráfica, transferidas al museo por la dirección de exposiciones de la Unión de Artistas de la URSS y el Centro Republicano de Exposiciones de Arte y Propaganda del Ministerio de Cultura de la RSFSR. La colección de pintura incluye obras de maestros como E.A. Aslamazyan, L.I. Tabenkin, D.A. Nalbandyan, N.N. Brandt, M.K. Kantor, M.P. Konchalovsky y otros.

En la colección gráfica se presentan los grabados de S.M. Nikireev, litografías de E.B. Bernstein, grabados de M.M. Mechev para la "Crónica de los años pasados", así como 50 obras de gráfica china contemporánea, donadas por la Casa de Artistas de Luoyang. También llaman la atención las colecciones de vidrio artístico y dibujos infantiles de finales del siglo XX.

En 2005, se creó en el museo un Consejo de Patronos, gracias al cual se llevaron a cabo exposiciones significativas en la ciudad de los principales museos de Rusia. Entre ellas: "Capital del Norte", "De Durero a Goya. Tres siglos de grabado europeo", una exposición de la colección del Museo Estatal de Bellas Artes de Irbit, la exposición de Zurab Tsereteli, "Arte italiano del siglo XX", "Exposición de artistas chinos", la exposición de la escuela de S. Andriyaka, la exposición "Imágenes de Italia en los grabados de G.B. Piranesi y maestros italianos de los siglos XVI-XVIII" de la colección del Museo de Arte de la Región de Samara, "Muñecas del siglo pasado", "En la prisión del trazo y la línea. Obras maestras de la gráfica francesa de los siglos XVII y XIX" del Museo de Bellas Artes de Ekaterimburgo, la exposición de gráfica japonesa contemporánea y otras.

El Museo de Arte de Tolyatti es un centro de la vida cultural de la ciudad. Desde 1997, organiza para niños de 4 a 16 años el concurso de creatividad artística "Radushka", que se lleva a cabo cada dos años. Las mejores obras enriquecen la colección de dibujos infantiles del museo. En 2012, año del aniversario del concurso, se celebró por décima vez y adquirió estatus internacional. A lo largo de los años, la geografía de los participantes se ha ampliado significativamente: si al principio solo eran niños de Tolyatti, en 2012 se unieron participantes de Israel, Kazajistán, Ucrania, Letonia, Lituania, Bielorrusia. También se recibieron obras de diversas regiones de Rusia, incluyendo Krasnoyarsk, Krasnodar, Perm, Primorsky y Khabarovsk, la República de Daguestán, Mordovia, Mari El, Bashkortostán, Sakha, Hakasia, así como de las regiones de Moscú, Leningrado, Saratov, Omsk, Rostov, Nizhni Nóvgorod, Samara y otras.