El parroquia fue establecida en 1930, compuesta por emigrantes rusos. Inicialmente, los servicios se llevaban a cabo en la casa de Boris Timchenko, uno de los fundadores de la parroquia, en Riggs Place, NW.

En 1936, la comunidad adquirió una casa en 1768 Church Street, NW. En el primer piso había una pequeña capilla que albergaba de 30 a 35 personas. El sótano se utilizaba para reuniones de la iglesia, conferencias sobre cultura rusa y meriendas. En el piso superior residían algunos feligreses. En la década de 1940, después de la Segunda Guerra Mundial, una nueva ola de emigración aumentó el número de feligreses, y la casa en Church Street se volvió pequeña para la comunidad.

En 1951 se compró un terreno para la construcción del templo en la esquina de Massachusetts Avenue y Edmunds Street, la construcción fue bendecida por el metropolitano de toda América y Canadá, Leonty (Turkevich). Para ese momento, el número de feligreses había superado el centenar.

El templo se construyó como un monumento a las víctimas de la Primera Guerra Mundial y la revolución rusa, y en su fundación se colocó tierra de Rusia. El proyecto del templo se realizó a imagen de la catedral de San Dimitri del siglo XII en Vladimir.

En mayo de 1955 se consagró el templo inferior.

El 25 de noviembre de 1962, el templo fue consagrado por el metropolitano Leonty (Turkevich) en la co-celebración del arzobispo de Boston, Iriney (Bekish), el arzobispo de San Francisco, Juan (Shakhovsky) y el obispo de Washington, Cipriano (Borisevich).

Los servicios en inglés comenzaron en la década de 1950, y desde 1965, la Divina Liturgia en inglés se celebraba una vez al mes. Desde 1971, se comenzaron a celebrar dos liturgias dominicales: en inglés y en eslavo eclesiástico.

En 1970, la metropolia americana recibió la autocefalia del Patriarcado de Moscú, y la iglesia de San Nicolás se convirtió en la catedral de la Iglesia Ortodoxa en América.

En 1988, se añadió un campanario al templo, consagrado en honor del santo príncipe Vladimir y el milenio de la cristianización de Rusia.

En octubre de 1991, llegaron a Washington iconógrafos de Moscú para pintar la catedral. Desarrollaron un programa de iconografía en el estilo ruso-bizantino del siglo XII, correspondiente al modelo arquitectónico de la catedral de San Nicolás. Su trabajo se completó en 1994, para la celebración del bicentenario del ortodoxismo en América.