En 1755, con fondos estatales, se inició la construcción de la Catedral de la Introducción en Gradoorenburgo. Su construcción finalizó y el 12 de julio de 1758, la catedral fue consagrada por el Ilustrísimo Gabriel, Obispo de Kazán. La catedral tiene tres altares: el altar principal está dedicado a la Introducción de la Virgen María, el altar derecho, al príncipe piadoso Alejandro Nevski, y el izquierdo, a Alexis, hombre de Dios. Hasta 1895, este templo se llamaba la Catedral de invierno, para distinguirlo de la Catedral de la Transfiguración de verano, ubicada en la ribera del Ural.

En 1859, con la apertura de la sede Arzobispal en Orenburgo, el templo se convirtió en Catedral. Sin embargo, el 18 de julio de 1931 fue completamente destruido. El 5 de abril de 1996 se registró la Parroquia de la restauración de la primera Catedral de la Introducción en Orenburgo.

En el territorio de la parroquia se construyó una capilla en honor a la icono de Tabyn, cuyo altar fue consagrado en 2003. El 27 de abril de ese mismo año, se celebró el primer servicio en el renacido templo de la icono de Tabyn. En 2007, comenzó la restauración de la primera Catedral de la Introducción en Orenburgo, se cimentó sobre la base conservada. En 2010, la construcción del templo de la Introducción se activó, y el 24 de mayo de ese año se celebró una oración para el inicio de los trabajos.