La iglesia de la Asunción en Rylsk era originalmente una iglesia parroquial común, pero más tarde obtuvo el estatus de catedral de la ciudad. La idea de construir una iglesia de piedra dedicada a la Asunción de la Santísima Virgen fue del comerciante de la primera guilda de Rylsk, Iván Fedotovich Filimonov, quien se enriqueció con el comercio de hoces de Austria. No se han conservado documentos sobre el tiempo de construcción, pero la fecha comúnmente aceptada, 1811, se toma de los "Informes de la parroquia" y se refiere a la consagración de los altares. Se sabe que a finales del siglo XIX, en el archivo de la catedral se guardaban libros métricos desde 1770 hasta 1810 y libros de ingresos y gastos desde 1809 hasta 1840. Esto permite suponer que la iglesia de madera de la Asunción existió desde finales de la década de 1770 hasta 1809/10, hasta que se comenzó a construir una nueva iglesia de piedra con tres altares, el principal de los cuales está dedicado a la Asunción de la Santísima Virgen. El 30 de julio de 1840, la iglesia fue transformada en catedral por decreto del Santo Sínodo, lo que requirió cambios en su diseño. El 9 de junio de 1847 se aprobó el plan para construir una cerca de piedra alrededor de la propiedad de la iglesia. Desde mediados del siglo XIX, esta cerca, realizada en el estilo del clasicismo tardío, formó parte del conjunto de la catedral.

La cercanía del templo a la plaza principal del comercio de la ciudad provocó solicitudes para la construcción de tiendas, pero fueron rechazadas, ya que en el testamento de Filimonov se prohibió edificar en el terreno alrededor del templo. El nombre del autor del proyecto y de los maestros que participaron en la construcción es desconocido. La catedral sirvió durante mucho tiempo como centro educativo para la escuela teológica, trasladada a Rylsk en 1876, y para el seminario, inaugurado en 1906. La catedral de la Asunción permaneció activa hasta 1936, después de lo cual fue cerrada y utilizada para fines económicos, cayendo gradualmente en decadencia. Actualmente se están llevando a cabo trabajos de restauración y se celebran servicios.

El templo es un edificio monumental en estilo clasicismo maduro. Es una iglesia de cruz con cúpula de cuatro pilares y cinco cúpulas, que externamente recuerda a un cubo con esquinas redondeadas y cuatro pórticos en el centro de cada fachada. El edificio es completamente de ladrillo, con un uso limitado de piedra blanca en la decoración de los cornisas. La iglesia tiene tres altares: el altar principal de la Asunción de la Madre de Dios se encuentra en el brazo oriental, el altar de San Basilio el Grande, en la celda angular sureste, y el altar de San Juan Bautista, en el noreste. Los iconostasios probablemente fueron realizados en el estilo del clasicismo tardío. Desde mediados del siglo XIX, el templo fue cálido gracias a un sistema de calefacción con estufas "amosov" en los sótanos. El campanario de la catedral, adyacente por el lado occidental, tiene cuatro niveles y forma cuadrada. Fue construido al mismo tiempo que el templo y está conectado a él por un pasaje. En su arquitectura se nota la influencia del barroco. El reloj en el campanario se instaló a principios del siglo XX, y la aguja fue probablemente reemplazada a finales del siglo XIX y principios del XX.