La Catedral de la Natividad de la Virgen en Vladímir, que es el templo principal del monasterio de la Natividad, se encuentra en la parte oriental de su territorio. Inicialmente, la catedral fue construida entre 1192 y 1196 por iniciativa del príncipe Vsévolod III Gran Nido. Era una iglesia de una sola nave con tres ábsides y cuatro pilares, realizada en el estilo de la arquitectura vladimir-suzdalense de finales del siglo XII. La gran consagración tuvo lugar en 1219. La historia de la catedral y del monasterio está estrechamente relacionada con el príncipe Alejandro Nevski, bajo cuyo mandato el monasterio se convirtió en la principal residencia del Noreste de Rusia hasta el siglo XV. En 1263, aquí fue enterrado el príncipe Alejandro Nevski, cuyas reliquias permanecieron en la catedral hasta el siglo XVIII, cuando en 1724, por orden de Pedro I, fueron trasladadas a San Petersburgo, a la Lavra de Alejandro Nevski. Entre 1678 y 1685, bajo el archimandrita Vikentiy, se añadieron al templo pabellones de piedra que no han sobrevivido. Entre 1858 y 1868, la catedral, que había sido muy remodelada y estaba en mal estado, fue desmantelada y reconstruida según el proyecto del arquitecto N.A. Artleben, pero ya sin galerías y utilizando piedra blanca y ladrillo. El nuevo templo recordaba a la residencia de Dmitriev, diferenciándose por su austera decoración exterior. Las fachadas están adornadas con ornamentos, leones y máscaras femeninas, los patrones están tallados en piedra bien labrada. En el monasterio se creó la Crónica de Lavrenti y se escribió la Vida del santo príncipe Alejandro Nevski. Hoy, la principal reliquia del monasterio son las reliquias del santo Atanasio, obispo de Kovrov. En julio de 1930, la catedral fue desmantelada y en su lugar se organizó una cancha deportiva.

En 1992, el monasterio fue devuelto a la diócesis de Vladímir-Suzdal y volvió a funcionar. Posteriormente, en el lugar de la catedral perdida se instaló una capilla de madera. En septiembre de 1995, el Patriarca de Moscú y de toda Rusia, Alexis II, consagró la piedra angular de la nueva catedral en honor a la Natividad de la Santísima Virgen. Antes de la restauración del templo entre 1995 y 1999, se llevaron a cabo excavaciones arqueológicas, durante las cuales se encontraron muchos detalles de la catedral del siglo XII y se descubrió completamente la fundación. En 1999 comenzó la construcción de la nueva catedral, que se convirtió en un templo-memorial. Los trabajos fueron realizados por la administración diocesana junto con la administración de la región de Vladímir. La consagración de la nueva catedral tuvo lugar el 21 de agosto de 2004, por el metropolitano Kliment Kapalin y el arzobispo Evlogio.

Al construir la nueva catedral, no se tenía como objetivo reproducir la apariencia del antiguo templo. Como explicó Igor Stoletov, director de OAO 'Vladimirrestavratsiya', la arquitectura del nuevo templo es un síntesis de la arquitectura de piedra blanca del siglo XII, creada en el siglo XXI. La única restauración directa fue la colocación de la cruz de la nueva catedral exactamente en la vertical de la cruz del antiguo templo. La nueva catedral de la Natividad de la Virgen en Vladímir abrió sus puertas en 2004.