El primer templo de Simbirsk fue construido al mismo tiempo que las murallas de la fortaleza. En el año de su construcción, el zar Alexei Mikhailovich envió a la ciudad una cruz de altar de plata, adornada con dorado, perlas y piedras preciosas, en la que se guardaban las reliquias y partes de las vestiduras de 43 santos. Más tarde, el templo recibió otros dones reales. Durante el asedio de Simbirsk por Stepan Razin, los sirvientes del templo organizaron una procesión alrededor de la ciudad, que se llevó a cabo bajo fuego enemigo. Al frente llevaban la cruz con las reliquias, y una de las balas dejó una profunda marca en ella. Pronto Razin se retiró, y la cruz, como símbolo de protección, se guardó en la catedral hasta su cierre.

En 1694, un incendio destruyó la catedral de madera, y se decidió construir una nueva de piedra. En 1702 se comenzaron a edificar dos capillas, y se completó la construcción en 1712. La parte central de la catedral de San Nicolás, casi cuadrada, tenía una gran cúpula sostenida por cuatro columnas, y cuatro cúpulas pequeñas en las esquinas. Originalmente, la catedral tenía un campanario de madera, que en 1857 fue reemplazado por un alto campanario de cuatro niveles. Al principio estaba separado, pero más tarde se unió a la catedral. Hasta 1844, la catedral se llamaba de la Santísima Trinidad, pero después de la construcción de la nueva catedral, fue renombrada en honor a San Nicolás de Mira, el Milagroso. La entrada a la catedral estaba en el lado sur a través de un pórtico bajo el campanario. El altar estaba separado por un iconostasio tallado con íconos antiguos, que en la década de 1840 fueron adornados con ricos marcos. En la catedral fueron enterrados el segundo, tercer y quinto obispos de la diócesis de Simbirsk. En 1898, la catedral fue reconstruida con fondos del comerciante N.Ya. Shatrov, lo que la hizo más espaciosa. La catedral fue destruida en la década de 1920.