La iglesia fue construida en 1818 con fondos del comerciante Iván Nikitich Barikov. El proyecto fue desarrollado por el conocido arquitecto ruso Avraam Ivanovich Melnikov, quien también diseñó la Catedral de la Transfiguración en Rybinsk, la Escuela Imperial de Derecho en San Petersburgo y la Escalera Potemkin en Odesa.

La iglesia tenía tres altares: el principal, dedicado a la Exaltación de la Cruz del Señor, y dos en el cálido refectorio, en honor a las Santas Mujeres Miróforas y al Santo Gran Mártir Nikita. Gracias a su rica decoración interior y a su considerable capacidad, que superaba la del antiguo catedral de la ciudad, la iglesia de la Exaltación de la Cruz cumplió funciones de catedral hasta la década de 1840, hasta que se completó una nueva catedral en honor a San Nicolás el Milagroso.

Del 23 al 25 de enero de 1826, el cuerpo del emperador Alejandro I estuvo en la iglesia, siendo transportado de Taganrog a San Petersburgo. En memoria de este evento, los miembros de la familia imperial regalaron a la iglesia un candelabro, y se instaló una placa conmemorativa en su interior. A. A. Fet describió sus impresiones infantiles sobre el funeral imperial en su obra "Los primeros años de mi vida".

En 1897, la iglesia fue renovada por última vez. Desde 1899, comenzó a funcionar una escuela parroquial en un edificio de madera separado.

La iglesia fue cerrada en 1930. Durante la guerra, una bomba aérea destruyó las bóvedas del refectorio. En 1960, el edificio fue puesto bajo la protección del estado, pero las autoridades municipales intentaron aún lograr su demolición, citando su deterioro. Afortunadamente, la iglesia logró ser preservada.

El 23 de febrero de 1973, se derrumbó la aguja del campanario. Desde 1976, se llevaron a cabo trabajos de restauración en la iglesia de manera periódica, que se detuvieron por completo a principios de la década de 1990.

En 1999, la iglesia fue entregada a la comunidad ortodoxa. Los trabajos de restauración fueron inicialmente financiados por la parroquia de la Iglesia de la Santísima Trinidad en Mtsensk. Ese mismo año, se reanudaron los servicios regulares en la iglesia, y la primera Divina Liturgia se celebró en la festividad de la Presentación de la Santísima Virgen María en el Templo.

Actualmente, la iglesia continúa en proceso de restauración y se llevan a cabo servicios religiosos.

Desde 2006, funciona una escuela dominical en la iglesia, donde estudian alrededor de 15 niños de entre 5 y 13 años. Las clases se llevan a cabo los domingos de 11 a 14 horas. Los niños aprenden los fundamentos de la cultura ortodoxa y realizan manualidades. Durante las vacaciones, se organizan peregrinaciones, excursiones y caminatas para ellos.