En el lugar de la actual Catedral de la Asunción, que fue el centro de la fortaleza de Poltava, anteriormente se encontraba una iglesia de madera conocida como "catedral de la ciudad". Las últimas menciones de ella datan de 1695. En 1776, la iglesia de madera fue entregada a la comunidad del pueblo de Ivashki en el distrito de Poltava. Su estatus como iglesia catedral se evidencia en una inscripción en un antiguo akafist. En 1748, por iniciativa del coronel Andrei Gorlenko y otros representantes de la élite cosaca y la comunidad urbana, se tomó la decisión de construir un templo de piedra. El 8 de noviembre de 1748 se firmó un contrato con el conocido arquitecto Stefan Stabansky. Los trabajos comenzaron en 1751 y continuaron hasta 1770.

Fue la primera catedral de piedra en Poltava, con una longitud de 32 metros y un ancho de 17 metros. El edificio era de dos pisos en estilo de basílica bizantina con frontones decorativos. Alrededor de 1780, el templo fue reconstruido: se añadieron dos cúpulas sobre la parte del altar, convirtiéndose en una catedral de cinco cúpulas. En el segundo piso se construyeron coros, para los cuales se construyó una escalera, y se remodeló la sacristía. El suelo era originalmente de ladrillo de alfarería, pero más tarde fue reemplazado por hierro fundido.

En 1899-1900, la catedral fue ampliada: se añadió una capilla, lo que la hizo más luminosa y espaciosa, aumentando su área en casi 170 m². Sobre la entrada aparecieron dos pequeñas torres y un arco de cubierta, se desmontaron dos columnas y los coros se trasladaron a la pared oeste. En 1847, tras el traslado de la sede del obispo de Pereyaslav a Poltava, la "catedral de la ciudad" se convirtió en catedral. La catedral estaba rodeada por una cerca de ladrillo con rejas de forja, que reemplazó a la de madera en 1827. En su interior había un iconostasio tallado de cuatro niveles "en estilo francés". La catedral tenía cinco altares: el principal, en nombre de la Asunción de la Virgen María; a la derecha, de los apóstoles Pedro y Pablo; a la izquierda, del profeta Elías, consagrados el 17 de septiembre de 1774; en los coros a la derecha, del santo Arcángel Miguel, consagrado el 30 de diciembre de 1776; a la izquierda, de la santa gran mártir Bárbara, consagrado el 10 de junio de 1777. La campanario, de 44 metros de altura, permaneció vacío durante mucho tiempo tras la destrucción de la catedral en 1934. Durante la guerra de 1941 a 1946, funcionó en ella el templo de Juan Bautista, consagrado el 27 de febrero de 1787.

Después de la guerra, el campanario permaneció en ruinas durante mucho tiempo, y más tarde albergó varios talleres. En honor al 1100 aniversario de Poltava, se decidió restaurar el campanario y crear en él un museo de la ciudad con una plataforma de observación en el nivel superior. Recientemente, aquí se llevó a cabo una exposición de artistas autodidactas de la ciudad. El campanario se mantuvo hasta principios de la década de 1990.

La decisión de restaurar la catedral se tomó en 1999 y se completó en 2005.