El 15 de febrero de 1997, en el día de la Presentación del Señor, se bendijo el lugar para la construcción del templo principal de la diócesis de Blagoveshchensk, la catedral, en la intersección de la calle Komsomolskaya y el callejón Ryolochny, y se erigió una cruz. En 1998 se realizaron excavaciones arqueológicas en este lugar, durante las cuales se descubrieron objetos de uso cotidiano y enterramientos: del primer sacerdote de la región de Amur, el protoiereo Alexander Sizoy, del médico militar Mikhail Davydov y de un hombre y una mujer desconocidos. Los restos fueron reenterrados en 2002 cerca del ábside del nuevo templo, donde habían estado almacenados en el museo regional de historia local. El lugar de la catedral tiene un significado histórico. En 1857, aquí, en una elevación, los cosacos pioneros construyeron la primera casa de la ciudad y la iglesia de San Nicolás, y en 1879 apareció cerca la primera iglesia de piedra de la Protección de la Madre de Dios. La nueva catedral de Blagoveshchensk fue erigida siguiendo el modelo de esta iglesia de la Protección. Los arqueólogos también encontraron una antigua base de ladrillo de un asta de bandera, en el lugar donde se instaló un mástil de acero con la bandera rusa en memoria de la bandera del Imperio Ruso, izada por el gobernador general de Siberia Oriental N. N. Muravyov-Amursky y el arzobispo de Kamchatka Inocente (Veniaminov) en honor a la anexión del Lejano Oriente a Rusia. En 2009 se erigió aquí un monumento en su honor.

La catedral de tres altares tiene un plano en forma de cruz. El altar principal está dedicado a la Anunciación de la Santísima Virgen María, y los dos altares laterales, al santo Nicolás el Taumaturgo y al santo Inocente (Veniaminov). El templo está adornado con siete cúpulas doradas, y una octava cúpula corona el campanario. La campana más grande pesa 1280 kg y tiene un diámetro de 1,2 m. La altura de la cúpula principal hasta la base de la cruz es de 38,85 m, y la altura del campanario es de 32,5 m. El templo tiene capacidad para 540 personas. En el sótano se encuentra un baptisterio con una piscina para el bautismo de adultos.

En 2012, la catedral fue renovada y decorada con nuevos íconos, y el ícono de Albazin de la Madre de Dios fue trasladado a un altar lateral separado. En 2015, para aumentar la capacidad, se añadió un nuevo vestíbulo acristalado a la entrada del templo.