La parroquia fue fundada en el siglo XVII y sus feligreses eran principalmente comerciantes y trabajadores de "Nueva Sloboda", un total de 680 personas. La iglesia de piedra de Tikhvin comenzó a construirse en 1755 en el lugar de una antigua de madera, dedicada a los Santos Atanasio y Cirilo de Alejandría. La construcción duró 14 años, y en 1769 se consagró la iglesia. Originalmente tenía dos altares: en honor a la Icono de Tikhvin de la Madre de Dios y a los Santos Atanasio y Cirilo. En 1863, se amplió la iglesia de invierno, añadiendo un altar lateral en nombre del Santo Tikhon, Obispo de Vorónezh. En la iglesia funcionaba una escuela de alfabetización. Entre 1931 y 1934, aquí sirvió el Arzobispo Daniel (Troitski, +1934). En julio de 1937, arrestaron y el 17 de octubre fusilaron al rector de la iglesia, el sacerdote Konstantin Alexeievich Afanasiev. Ese mismo año, la iglesia fue cerrada, desmantelaron la parte superior del campanario y la cúpula, y se realizó una reestructuración en el interior. Durante el período de persecuciones a la Iglesia, el edificio se utilizó como albergue comunal. A finales de la década de 1960, se planeó ubicar un planetario aquí, pero al final se convirtió en un archivo.

En la década de 1980, la iglesia fue restaurada por fuera. Gracias a los esfuerzos de los feligreses de la iglesia de la Resurrección, en 1991 se entregó a los creyentes para su uso indefinido. Tras la apertura, se organizó una escuela dominical para niños, se construyó una capilla, un edificio escolar y una cerca alrededor de ellos. Se restauró el cementerio de los antiguos feligreses, se repararon tres altares y se pintaron los iconostasios, y se está finalizando la pintura de la iglesia de invierno. El altar central y la propia iglesia se consagraron en 1995. En la iglesia se guardan dos veneradas iconos de la Madre de Dios.