La Iglesia de la Natividad de la Santísima Virgen servía como templo invernal, cálido, catedral y comedor del Monasterio Spaso-Preobrazhensky de Arzamas. La primera breve descripción del monasterio, datada en 1585, menciona esta iglesia junto con el templo principal de la Transfiguración del Señor. Ambos edificios eran de madera, y la iglesia tenía una capilla en honor a la santa gran mártir Anastasia. Un documento de 1626 añade que la iglesia tenía un anexo de comedor. La cuestión sobre el momento de construcción del actual templo de piedra permanece abierta. En el inventario de 1763, elaborado por el capitán A. Tikhmenev, se indica que la fecha exacta de construcción es desconocida. A.S. Petryashin sugiere que el templo fue erigido entre 1660 y 1690, basándose en las fechas de consagración de los antimins. Si se cree en la fecha del antimins, el templo de piedra podría haber existido ya en 1666. En ese momento, la capilla de la iglesia fue consagrada en honor a la Presentación del Señor, y no a la santa Anastasia, como en el templo de madera.

Las instalaciones de la iglesia con el altar principal y el altar lateral estaban ubicadas en el segundo piso del masivo edificio de piedra. A.S. Petryashin supuso que la cúpula de cinco cabezas del templo podría haber estado acompañada de tres filas de kokoshniks. La cubierta original del cuadrado, sobre el cual se encontraban los tambores con las cabezas, era a cuatro aguas, y los kokoshniks estaban incluidos en un alto ático de ladrillo. En fotografías de archivo de finales del siglo XIX y principios del XX, probablemente se captura precisamente este remate original de la iglesia.

El altar principal en honor a la Natividad de la Santísima Virgen fue consagrado en 1806 por el arzobispo Benjamín, en 1830 por el obispo Afanasio y en 1851 por el obispo Jeremías. El altar en la capilla de la Presentación del Señor fue consagrado en 1738 por el arzobispo Pitirim y en 1830 por el obispo Afanasio. El cambio de antimins podría indicar la finalización de los trabajos de construcción en el templo cálido.

Grandes cambios en la apariencia del edificio ocurrieron en la década de 1860, cuando se añadió un anexo de un piso a lo largo del lado sur, y en 1907 se construyó un pórtico de piedra en el lado oeste. En el siglo XIX, se realizaron reparaciones regulares en el edificio, incluyendo enlucido, blanqueo de paredes y pintura de techos.

La Iglesia de la Natividad de la Virgen se utilizaba para los servicios invernales, por lo que el edificio estaba calefaccionado. En 1910, en el piso superior había cuatro estufas holandesas revestidas de hierro, y en el inferior, cuatro estufas holandesas y una estufa rusa, que se encontraba en la cocina del hermano. Las chimeneas son visibles en las viejas fotografías del monasterio, pero es difícil determinar cuáles pertenecen al primer o segundo piso.

La liquidación del monasterio comenzó en 1919 con la llegada del poder soviético. La Iglesia de la Natividad de la Virgen permaneció como el último templo en funcionamiento y fue cerrada el 6 de marzo de 1929, después de lo cual se utilizó como biblioteca infantil y apartamentos residenciales. En los años siguientes, la parte superior del cuadrado y las ábsides del altar fueron destruidas, y la parte oriental del segundo piso fue reconstruida como una vivienda. Para 2012, cuando el edificio fue entregado a la Iglesia, el pórtico y el vestíbulo cubierto del oeste habían sido casi completamente perdidos, y las partes restantes se encontraban en estado de emergencia.