En 1949, un grupo de jóvenes que llegaron a Canadá para trabajar bajo contrato se dirigió al padre Georgiy Burdikov en Windsor pidiendo ayuda para crear una iglesia ortodoxa. En ese momento, el padre Georgiy era el supervisor y se puso en contacto con Jordanville, de donde fue enviado el sacerdote padre Nikolai Martyshevsky. En 1950, en Navidad, se celebró el primer servicio ortodoxo en la catedral anglicana de San Pablo. La parroquia comenzó a desarrollarse en un local alquilado en el segundo piso en 212 Dundas St., donde se celebró la primera fiesta del templo. A principios de la década de 1950, se unieron a la parroquia rusos, ucranianos, bielorrusos, serbios, sirios y griegos.

Decidieron construir un nuevo templo por sus propios medios, tratando de preservar las tradiciones ortodoxas rusas en la arquitectura. En el concurso ganó el proyecto de Alexander Vladimirovich Zauer. La construcción fue dirigida por el ingeniero D. D. Polyakov de Toronto, quien desarrolló gratuitamente el proyecto de construcción completo.

El 18 de octubre de 1958, Su Excelencia Vitaliy, Obispo de Montreal y Canadá, bendijo la colocación de la fundación, y el 25 de octubre de 1958 se bendijo y colocó la piedra angular de la pared del altar. Para el invierno de 1959, se habían levantado las paredes del sótano y la cubierta. En el sótano se organizó la iglesia, y la primera Pascua en el nuevo templo se celebró en la primavera de 1959.

En 1964, el templo fue solemnemente consagrado por el rito Arzobispal por el Obispo Vitaliy, en co-servicio con el clero y con una gran cantidad de invitados. Actualmente, los servicios se llevan a cabo en eslavo eclesiástico y una vez al mes en inglés.

Es importante mencionar que antes de esto, en Londres, Canadá, desde 1916, funcionaba la parroquia de la Transfiguración de la Iglesia Ortodoxa Rusa bajo el omofor del Obispo de América del Norte y Aleutiana Alexander (Nemolovsky). Para 1917, la parroquia había construido un templo, donde servían los rectores de Rusia. Sin embargo, después de la revolución, la iglesia fue vendida y el edificio se convirtió en un club de cine ruso. Actualmente, está en propiedad privada en Leard St.