La dedicación de esta iglesia en honor a una de las conocidas iconos de la Virgen no es tan antigua como podría parecer. Originalmente llevaba otro nombre, en honor a un santo que se convirtió en parte del escudo de Moscú.

La primera iglesia de madera en este lugar se menciona en documentos de 1625 y estaba dedicada a San Jorge el Victorioso. El nombre "na Vspolie" indica su ubicación cerca de un campo, en las afueras de la ciudad, donde en ese momento pasaba la frontera de Moscú a lo largo de la línea del Anillo Jardín. En 1673, la iglesia de madera fue reemplazada por un edificio de piedra, construido con fondos del comerciante Semión Potapov, con una capilla de Juan el Guerrero. Era un templo tradicional moscovita de finales del siglo XVII con cinco cúpulas y un campanario en forma de torre. Sin embargo, después de más de cien años, la iglesia se deterioró y fue desmantelada para una nueva construcción. El nuevo constructor del templo fue un residente local, el capitán I.I. Savinov, que vivía frente a la iglesia. La construcción se llevó a cabo de 1798 a 1802.

El nuevo edificio de la iglesia fue presumiblemente diseñado por el arquitecto I.V. Yegotov, un alumno de M.F. Kazakov, quien en ese momento comenzaba su carrera. Más tarde, según sus proyectos, se construyeron la iglesia-panteón de los príncipes Golitsyn en el monasterio de Donskoy, la mansión de los Durásov en Lyublino y el antiguo edificio de la Armería en el Kremlin (este último no se ha conservado). La iglesia de Iver en Bolshaya Ordynka está realizada en el estilo del clasicismo tardío, con formas lacónicas y sin abundancia de decoración en las fachadas, pero con una poderosa cúpula, atravesada por ventanas triples. La pequeña cúpula en la parte superior es inusual para la arquitectura ortodoxa: es un tambor redondo con una larga y delgada cruz, lo que le da un parecido con las iglesias europeas. A Bolshaya Ordynka da la sala de comidas con una entrada marcada por un pórtico de cuatro columnas de orden jónico con un frontón, sobre el cual se eleva el campanario con un alargado pináculo.

Durante la construcción de la nueva iglesia, también cambió su nombre: el altar principal fue consagrado en honor a la icono de Iver, mientras que uno de los altares en la sala de comidas se convirtió en el de San Jorge. El segundo altar permaneció como el de Juan. Posteriormente, hasta el siglo XX, no hubo reformas significativas en la iglesia. En el patio de la iglesia se conserva un edificio de dos pisos de la casa de caridad parroquial, diseñado para 15 mujeres, principalmente del servicio local.

La iglesia fue cerrada para servicios en 1929 y 1930, su cúpula y el nivel superior del campanario fueron desmantelados. El interior fue destruido, pero se lograron conservar algunas iconos, incluyendo la imagen de la Virgen de Iver, trasladada a la iglesia de San Nicolás el Milagroso en Kuznetsy. El edificio fue dividido en tres pisos y se utilizó primero como club de la Segunda Fábrica de Reparación de Automóviles, luego como club de la fábrica de confitería "Marat", y en 1989 se convirtió en una galería de arte contemporáneo. En 1994, se reanudaron los servicios en el templo, pronto se restauraron la cúpula y el campanario perdidos, y las pinturas restantes fueron limpiadas y restauradas.