Según la tradición, que tiene raíces históricas, la iglesia de madera en honor al santo apóstol y evangelista San Juan fue construida en 1552 en el lugar del campamento del ejército del zar Iván el Terrible durante su tercera campaña contra Kazán. En 1678, en el lugar de la iglesia de madera, se construyó un nuevo templo de piedra. Esta fue la tercera iglesia de piedra en el distrito de Arzamás después de la catedral de la Transfiguración del monasterio de Spas, erigida en 1638, y la iglesia de San Juan Evangelista cerca del pantano de Spas. El templo servía a los feligreses de dos aldeas, Ivanovka y Berezovka.

En los primeros años del poder soviético, continuaron los servicios religiosos en la iglesia. Sin embargo, en febrero de 1935, por decisión del presidium del comité ejecutivo del distrito de Gorky, se detuvo el toque de campanas en la aldea. En el verano de ese mismo año, la capilla cálida del templo fue convertida en un almacén colectivo, y el 28 de abril de 1941, la asamblea de los campesinos decidió cerrar la iglesia. Por orden de las autoridades del distrito, las campanas fueron entregadas como chatarra, y en el edificio de la iglesia se instalaron un almacén de granos y la oficina del koljós.

Desde mediados de los años 70, después de la incorporación de Ivanovka a Arzamás, la iglesia permaneció vacía.

En 2003, el templo fue devuelto a la diócesis de Nizhni Nóvgorod, y ese mismo año se reanudaron los servicios religiosos en él.