Das Pechersk-Kloster wurde nach seiner Verlegung an einen neuen Ort ursprünglich aus Holz erbaut, einschließlich der Auferstehungskathedrale. Im Jahr 1629 wandte sich der Archimandrit Raphael, der Abt des Klosters, mit der Bitte an den Patriarchen, den Bau einer Steinkirche im Namen der Auferstehung zu genehmigen, und wies darauf hin, dass die Materialien für den Bau bereits vorbereitet waren. Er wiederholte die Bitte im Jahr 1630, aber die Genehmigung wurde nicht erteilt.

Im folgenden Jahr beschloss der Archimandrit, eigenständig zu handeln, und lud Steinmetze aus dem Ipatiev-Kloster in Kostroma unter der Leitung von Fjodor Oparin ein, ohne Moskau zu benachrichtigen. Sie begannen mit dem Bau des Unterbaus der Kathedrale, aber 1632 erfuhren die Behörden davon, und die Steinmetze wurden zu staatlichen Arbeiten geschickt. Daraufhin gründete das Kloster eine eigene Baugruppe unter der Leitung des Steinmetzes Jewfrem Bossym, die bis 1640 den Bau der fünfkuppeligen Auferstehungskathedrale mit einer Kapelle zu Ehren der Schutzmantel der Heiligen Gottesmutter abschloss. Der Tempel wurde nach den Entwürfen des Architekten Antip Konstantinov erbaut.

Nach den Plänen dieses nischni nowgoroder Baumeisters wurden auch andere Gebäude des Klosters errichtet, wie der Glockenturm mit Zeltdach, die Uspenski-Kirche mit dem Speisesaal, die Tor-Kirche des heiligen Euthymius von Suzdal, die Abtswohnung und die Zellengebäude. Antip Konstantinov war auch am Bau der Erzengelkathedrale im Nischni Nowgoroder Kreml und des Terem-Palastes sowie an der Restaurierung der Uspenski-Kathedrale im Moskauer Kreml beteiligt.

An der Auferstehungskirche wurde eine Gedenktafel aus Gusseisen angebracht, die 1858 gegossen wurde und besagt, dass der Bau im Oktober 1631 unter Zar Michael Fjodorowitsch begann. An die Kathedrale wurde ein Speisesaal angebaut, der später zum Vorraum wurde. Zwischen der Nordwand der Kathedrale und dem Glockenturm wurde ein überdachter Vorraum geschaffen, und auf der Südseite wurde ein Ziegelvorbau angebaut, der in den 1970er Jahren während der Restaurierung abgerissen wurde.

Der architektonische Stil der Auferstehungskathedrale geht auf die Uspenski-Kathedrale im Moskauer Kreml zurück. Die Kathedrale ist vierstützig und fünfkuppelig und steht auf einem hohen Unterbau, der in der Sowjetzeit als Gemüselager genutzt wurde, während der obere Tempel als Tischlerei diente. Die kleinen Kuppeln der Kathedrale unterscheiden sich in der Größe, zwei von ihnen beleuchteten die Kapellen in den Chören und waren massiver gebaut. Der Speisesaal der Kathedrale, der in einen Vorraum umgewandelt wurde, hatte einen westlichen Eingang und eine repräsentative Treppe mit lehmverputzten Stimmöffnungen in den Wänden. Bis zur Mitte des 18. Jahrhunderts war das Dach der Kathedrale schindelgedeckt, von 1759 bis 1766 wurde es mit Eisen gedeckt, und 1783 wurde es vierseitig gestaltet. Jetzt wurde die Dachdeckung wiederhergestellt.

Im Jahr 1924 wurde das Kloster auf Beschluss des NKWD geschlossen, bald darauf wurde auch die Heilig-Auferstehungskathedrale geschlossen. Im Jahr 1971 restaurierten Meister teilweise das alte Aussehen der Kathedrale. In den 2000er Jahren beschäftigten sich moderne Meister wie Wladimir Iwanowitsch Nekrasow und Dmitri Nikolajewitsch Mischtschenko mit der Restaurierung des Tempels. Im Jahr 2004 wurde der Speisesaal von dem Ikonenmaler Oleg Romanowitsch Schurkus bemalt. Die Weihe des Haupttempels des Pechersk-Klosters fand im Jahr 2000 am Fest der Auferstehung des Herrn statt.