Nach der Gründung der Stadt Simbirsk bauten die ansässigen Soldaten und Bürger rund um die Festung eine kleine hölzerne Pfarrkirche im Namen der Auferstehung des Herrn mit einem Friedhof. Diese Kirche bestand weniger als 50 Jahre und war stark verfallen, weshalb 1694, mit dem Segen des Kazaner Metropoliten Markell, an ihrer Stelle eine neue, ebenfalls hölzerne, aber geräumigere Kirche im Namen der Auferstehung des Herrn mit einer Kapelle zur Geburt der Gottesmutter errichtet wurde. Sie stand bis 1729, als der Kazaner Metropolit Siliverst die Erlaubnis zum Bau einer Steinkirche auf dem alten Friedhof gab. Die neue Kirche hatte zwei Etagen: die obere, kalte, im Namen der Auferstehung des Herrn, und die untere, warme, im Namen der Geburt der Gottesmutter mit einer Kapelle des heiligen großen Märtyrers Johannes des Kriegers. Der Bau dauerte lange, und erst 1769 wurde der Hauptaltar geweiht. Der steinerne Glockenturm wurde später fertiggestellt, da die Mittel fehlten, dauerte der Bau 23 Jahre und wurde 1829 abgeschlossen. 1824 wurde durch die lokale Grundbesitzerin Elisabeth Nikolajewna Pasuchina eine Kapelle im Namen der Auferstehung Christi an die Kirche angebaut. Mit einem Dekret des Heiligen Synods vom 26. Juni 1844 wurde die Auferstehungskirche zum Status einer Kathedrale erhoben und ersetzte die aufgelöste Kathedrale im Spasski-Mädchenkloster. In diesem Zusammenhang wurde der Tempel erweitert und die obere Etage des Glockenturms verändert. 1864 wurde die Kathedrale stark durch ein Feuer beschädigt, konnte jedoch durch die Anstrengungen der Gemeindemitglieder bis zum Herbst desselben Jahres wiederhergestellt werden. Heute befindet sie sich in einem maroden Zustand, und die kürzlich gegründete kirchliche Gemeinde hat es für notwendig erachtet, eine umfassende Renovierung und Erweiterung durchzuführen sowie sie vollständig nach dem Plan von 1847 umzubauen. Doch der Mangel an Mitteln, trotz der Spenden, lässt diese Vorhaben nicht verwirklichen.