Im Jahr 1221 gründete der heilige Fürst Georgij Wsewolodowitsch Nischni Nowgorod und baute dort die erste hölzerne Kirche, die dem heiligen Erzengel Michael gewidmet war. 1227 ersetzte er die hölzerne Kirche durch eine steinerne, die nach der Bestätigung des Großfürstlichen Thrones in der Stadt zur Hofkirche der nischni nowgorodischen Fürsten wurde. Bis 1359 war die Kirche jedoch stark verfallen, und der Großfürst Andrej Konstantinowitsch baute an ihrer Stelle eine neue steinerne Kirche, deren Mauern bis heute erhalten sind.

Die Erzengelkathedrale litt im Laufe ihrer Geschichte mehrfach unter Angriffen und Bränden. Zu Beginn des 17. Jahrhunderts benötigte sie eine umfassende Renovierung, die von 1624 bis 1631 unter Zar Michael Fjodorowitsch auf Kosten der Zarkasse durchgeführt wurde. Im Zuge der Erneuerung änderte sich das äußere Erscheinungsbild des Tempels: Die Gewölbe wurden abgerissen, und auf den alten Wänden erschien ein steinernes Zeltdach, das bis heute erhalten ist. 1672 wurde an die Kathedrale eine Kapelle im Namen des heiligen Evangelisten Johannes des Theologen angebaut, die die verbrannte hölzerne Kirche ersetzte. Brände im Kreml in den Jahren 1704, 1711 und insbesondere 1715 verursachten erhebliche Schäden an der Kathedrale, und sie wurde für den Gottesdienst geschlossen. In den 30er Jahren des 18. Jahrhunderts wurde die Kathedrale durch die Bemühungen des Vizegouverneurs Wolynski wiederhergestellt, der einen neuen Ikonostase einrichtete und den Tempel mit dem notwendigen Gerät versorgte. Die Kathedrale wurde am 18. März 1732 geweiht. 1795 wurde die Kapelle der Kathedrale von Fürst Dolgoruki erneuert, der den Altar nicht nur im Namen des Evangelisten Johannes, sondern auch im Namen des heiligen Fürsten Georgij, des Gründers der Stadt, weihte. In der Zeit der Unabhängigkeit des Nischni Nowgoroder Großfürstentums war die Kathedrale die Hofkirche, später wurde sie zur Grabstätte der Nachkommen des Fürsten Konstantin Wasiljewitsch. Hier ruhen Fürst Wasilij, der Sohn von Simeon Kirdjapa, sein Sohn Ivan Wasiljewitsch der Bucklige aus Susdal, Fürst Ivan Wasiljewitsch, der Sohn von Wasilij Kirdjapa, und Fürst Wasilij Jurjewitsch, der Neffe von Ivan Wasiljewitsch Kirdjapa. Auch hier sind die Fürsten Peter, Sinowij, Sosima, Jona und Fürstin Irina begraben.

Unter den alten Ikonen der Kathedrale stechen die Erscheinung des Erzengels Michael zu Josua, die auf das 14. Jahrhundert datiert wird, die Kiew-Petschersk Ikone der Gottesmutter, die Ikonen der heiligen Maria von Ägypten, des heiligen Nikolaus von Myra und der Auferstehung Christi hervor. In der Kathedrale wird ein mit Gold und Seide besticktes Leichentuch aufbewahrt, ein Altarkreuz mit Teilen der Reliquien, das von dem Bojarin Golowin angebracht wurde.

Am 16. Februar 2006 besuchte der Präsident Russlands, Wladimir Putin, Nischni Nowgorod und legte Blumen am Grab von Kuzma Minin in der Grabstätte der Kathedrale nieder. 2008 wurde neben der Kathedrale ein Denkmal für Fürst Jurij Wsewolodowitsch und Bischof Simon von Susdal errichtet, dessen Eröffnung am 17. Februar stattfand. An diesem Tag fand in allen Kirchen der Stadt ein festlicher Gottesdienst statt, und das Denkmal wurde von Erzbischof Georgij geweiht. Am 16. März 2009 wurden der Kathedrale 9 Glocken von den Abgeordneten der Nischni Nowgoroder Legislativversammlung übergeben. Am 26. März 2009 wurde an den Glockenturm die größte Glocke mit einem Gewicht von 530 kg angebracht. Im September 2009 besuchte der Patriarch Kirill den Tempel, ehrte das Andenken von Kuzma Minin und hielt eine Totenliturgie, wobei er der Kathedrale die Kazan-Ikone der Gottesmutter schenkte.