Die Geschichte des Wwedenskaja Klosters beginnt mit der Aufhebung des Antoniew Klosters zu Beginn des 18. Jahrhunderts, eines kleinen Klosters, um das bereits die Siedlung Pokrow existierte. Die Mönche Sergij und Timofej, die das Antoniew Kloster verlassen hatten, ließen sich auf der Insel des Wjatka-Sees nieder, wo sie eine hölzerne Kapelle und eine Zelle bauten. So entstand 1708 das Heilige Wwedenskij Inselkloster. Die Nachricht über das neue Kloster verbreitete sich schnell und zog viele an, die sich der Bruderschaft anschließen wollten. Bald wuchs die Anzahl der Mönche so sehr, dass sie Peter I. um Erlaubnis baten, eine eigene Kirche auf der Insel zu bauen. 1710 wurde eine hölzerne Kirche aus einheimischem Holz errichtet, die zu Ehren der Einführung in den Tempel der Heiligen Gottesmutter geweiht wurde. Die ursprüngliche Kapelle, die von Sergij und Timofej erbaut wurde, wurde an die Wladimirstraße versetzt, um Spenden für die Bedürfnisse des Klosters zu sammeln. Die Kapelle brachte ein geringes Einkommen, wurde jedoch mehrfach geplündert und wurde Anfang der 1740er Jahre abgerissen. In der zweiten Hälfte des 18. Jahrhunderts wurde die Kapelle aus Stein wiederhergestellt, und in den 1880er Jahren wurde sie der veränderten Wladimirstraße folgend versetzt. Neben ihr wurde ein einstöckiges Backsteinhaus für die Mönche gebaut. Bis 1918 hielten die Mönche am Iljins Tag einen Kreuzgang vom Kloster zur Kapelle ab.

In den 1870er Jahren wurde die Winterkirche des Heiligen Nikolaus im Kloster umgebaut und erweitert. In den Jahren 1891-1894 wurde die alte Wwedenskij Kirche durch eine neue aus rotem Ziegel ersetzt, ebenfalls mit fünf Kuppeln. Der Ikonostase wurde versilbert und vergoldet, und die Wände wurden mit Bildern in „griechischer Schrift“ bemalt. Neben der Kirche wurde ein Glockenturm gebaut, und entlang des Perimeters der Insel wurden Backsteingebäude für Zellen, das Haus des Abtes und eine Umzäunung errichtet. Zu den Spendern für die Rekonstruktion und den Neubau gehörten die Industriellen Morozov.

1918 wurde das Kloster geschlossen, sein Eigentum nationalisiert. Auf dem Gelände wurden Jugendstrafanstalten eingerichtet, und an den Kirchen wurden die Kuppeln und Tamboure abgerissen. Am 16. September 1991 beschloss der Exekutivkomitee des Wladimirer Oblastrates der Volksabgeordneten, die Gebäude der Kirchen und Klöster an die Wladimirer Diözese zu übertragen. Auf Grundlage dieses Beschlusses wurden die Inselkirchen an die Kirche zurückgegeben. Am 6. Oktober 1993 wurde durch das Dekret des Erzbischofs von Wladimir und Suzdalskij Jewlogij eine Mönchsgemeinschaft als Filiale des Muromski Heiligen Dreifaltigkeits-Neu-Damenklosters gegründet. Am 6. Juni 1995 erhielt die Filiale durch einen Beschluss des Heiligen Synods den Status eines Frauenklosters. Zuerst wurde die Nikolaj-Kirche restauriert, dann die Wwedenskij Kathedrale. Im Kloster gibt es eine Goldstickerei-Werkstatt, die kirchliche Utensilien herstellt und alte Ikonen restauriert. Es werden Führungen angeboten, und Pilger sowie Führer sind eingeladen, in die Klosterküche zu kommen. Im Jahr 2001 wurde anstelle des zerstörten Glockenturms ein Backsteinglockenturm mit neuen Glocken errichtet. Ein Teil von ihnen wurde in der Werkstatt der Brüder Schuwalow in Romanow-Borisoglebsk hergestellt, ein Teil im Werk von M. V. Chrunitschew.

Im Jahr 2007 wurde in der Nähe des Klosters, am Zugang zur Insel, mit dem Segen der Äbtissin Fevronija ein Kinderheim-Pensionat „Arche“ gebaut, in das Mädchen unterschiedlichen Alters aufgenommen wurden, einige mit ihren Müttern, die aufgrund von Lebensumständen keinen Ort hatten, an den sie gehen konnten.