Laut Chroniken erhielt der Metropolit Petrus in der ersten Hälfte des 14. Jahrhunderts vom Großfürsten von Moskau, Ivan Kalita, ein Grundstück nördlich der Uspenski-Kathedrale im Kreml für seinen Hof.

Im Jahr 1450 baute Metropolit Jonah an dieser Stelle eine steinerne Kirche der Verklärung und die erste steinerne Kammer im Kreml. Nach dem Moskauer Brand von 1473 ließ Metropolit Gerontius den Hof neu aufbauen. In den Jahren 1484-1485 errichteten Pskower Meister eine neue Kirche der Verklärung, die bis heute erhalten geblieben ist. Alle nachfolgenden Metropoliten und ab dem späten 16. Jahrhundert die Patriarchen setzten den Ausbau ihrer Besitztümer im Kreml fort, indem sie Holz- und Steinbauten errichteten.

Während der polnisch-litauischen Intervention und des Brandes von 1626 wurde der Patriarchalische Hof durch Feuer beschädigt. Patriarch Filaret restaurierte die Kreuz- und Speisesäle und baute auch hölzerne Zellen und Kirchen.

Im Jahr 1643 begann eine neue Bauphase unter Patriarch Joseph. Unter einem Dach wurden die Kreuz-, Gold-, Zellen- und Staatskammern sowie Nebenräume errichtet. Die Arbeiten wurden von Antipa Konstantinov geleitet, der am Bau des Terempalastes beteiligt war.

Die nächste Phase in der Geschichte des patriarchalischen Hofes ist mit Patriarch Nikon verbunden. Im Herbst 1652 begann der Abbruch der alten Kammern und Gebäude auf dem ehemaligen Hof von Boris Godunov, den Nikon als Geschenk von Zar Alexei Michailowitsch erhielt. Bis Ende 1655 wurden neue Kammern und eine Kirche erbaut, und die Innenausstattung dauerte bis Juli 1658, als Nikon sein Amt niederlegte. Das Erdgeschoss des Palastes wurde für wirtschaftliche Zwecke genutzt, im zweiten befanden sich die repräsentativen Säle und die Hauskirche, und im dritten die persönlichen Gemächer des Patriarchen.

Die nachfolgenden Patriarchen brachten ebenfalls Änderungen in die Architektur und Dekoration des Palastes ein.

Im Jahr 1721, nach der Abschaffung des Patriarchats und der Gründung des Heiligen Synods, wurde im Gebäude dessen Moskauer Büro untergebracht, was zu erheblichen Veränderungen in der Planung und Gestaltung der Kammern führte.

Im Jahr 1918 wurden die Patriarchalischen Kammern als einzigartiges Denkmal der Architektur des 17. Jahrhunderts dem Museum übergeben. Eine lange wissenschaftliche Restaurierung begann, während der das Gebäude sein ursprüngliches Aussehen zurückerhielt. Im Jahr 1967 wurde im zweiten Stock der Patriarchalischen Kammern die erste ständige Ausstellung eröffnet.

In den Jahren 1980 und 1985 wurden umfangreiche wissenschaftliche Restaurierungsarbeiten durchgeführt, deren Ergebnis die moderne Ausstellung des Museums war.

In den 2010er Jahren wurde die Ausstellung des Museums etwas verändert. Während der Renovierungsarbeiten im Jahr 2013 wurden Bereiche mit Malerei aus dem 17. Jahrhundert an den Wänden der repräsentativen Vorhallen und der Kommandokammern freigelegt.