Das Projekt sah den Bau eines Gebäudes im „jaroslawler Stil“ mit einer Kapazität von 400 Personen vor. Die Grundsteinlegung fand am 20. Dezember 1936 statt, und der Bau der Kirche wurde von Pater M. Danilchik geleitet. Die Weihe, die von Erzbischof Tikhon durchgeführt wurde, fand am 19. Dezember 1937 statt. Bei der feierlichen Weihe und der ersten Liturgie versammelten sich viele Gläubige, und die Kirche war überfüllt, einige standen sogar auf der Vorhalle. Unter den Anwesenden waren Vertreter der russischen Emigration und Bewohner anderer Städte im Nordwesten, wie Wilkeson, Everett und besonders Portland, sowie viele Amerikaner.

Im Jahr 1962 erhielt die Kirche den Status einer Kathedrale aufgrund der Gründung des Seattleer Vikariats. Im Laufe der Jahre wurde die Nikolaikirche zum Ort wichtiger Ereignisse der Diözese, wie Versammlungen des Klerus und Jugendkonferenzen. Die Kathedrale wurde von den Ersten Hierarchen der RPTsZ, den Metropoliten Lawr und Hilarion, sowie vielen Hierarchen der Russischen Kirche besucht. Heute gibt es an der Seattleer Kathedrale eine Schwesternschaft, eine kirchliche Schule, einen Kindergarten und eine Wohltätigkeitsstiftung.