Die erste Kirche, die der Kasaner Ikone der Gottesmutter gewidmet war, wurde zu Beginn des 18. Jahrhunderts innerhalb der Zaretsyn-Festung errichtet, brannte jedoch bald wahrscheinlich nieder. Im Jahr 1709, nach dem Tod des Priesters Peter Dimitriev, wandte sich ein anderer Priester, Fjodor Dmitriev, zusammen mit den Gemeindemitgliedern an den Astrakhaner Metropoliten Sampson mit der Bitte, den Diakon Alexei Ignatyev zum Priester zu ernennen.

Laut den "Astrakhaner Diözesanberichten" von 1886 enthält das Einnahmen- und Ausgabenbuch der Kirche Aufzeichnungen über Spenden aus den Jahren 1711 und 1720. An der Stelle der heutigen Kasaner Kathedrale befand sich zuvor eine hölzerne Kapelle, die neben den Windmühlen lag. Zeitgenossen bemerkten, dass der Friedhof nicht eingezäunt war, aber einen schönen Blick auf die Stadt bot.

Im Jahr 1894 besichtigte der Bischof von Saratow und Zarezin Nikolai Nalimov den Standort für die neue Kirche, die 1896 mit Mitteln der Gemeindemitglieder eingeweiht wurde. Die Kasaner Kirche wurde als Friedhofskirche auf dem Dar-Berg erbaut und am 23. August 1899 von Bischof Ioann Kratiriv geweiht. Eine große Rolle beim Bau spielte der Protopriester Ioann Nikolsky, der Autor des Projekts ist jedoch unbekannt.

Seit 1902 diente in der Kirche der Psalmodist Nikolai Alexejewitsch Doletsky, der später Diakon wurde und unter der sowjetischen Herrschaft verhaftet wurde. Im Jahr 1904 wurde an die Kirche eine Speisehalle und ein Glockenturm angebaut. 1907 wurde der Protopriester Ivan Stefanovich Smirnov zum Leiter der Kirche, der in den Jahren 1910-1912 als Abgeordneter zu den Diözesankonferenzen gewählt wurde.

Seit 1908 diente in der Kirche der Priester Alexei Alexandrowitsch Ushakov, der auch die Aufgaben eines Missionspfarrers übernahm. Im Jahr 1909 wurde Nikolai Pawlowitsch Sokolov Diakon, der 1913 von seinem Amt abberufen wurde. Im Jahr 1912 gehörten zur Kirche 6306 Gemeindemitglieder, 20 Andersgläubige, 56 Altgläubige und 50 Sektenmitglieder.

Nach der Oktoberrevolution wurden der Kirche die meisten Werte entzogen. Im Jahr 1920 fand eine Rekquisition statt, und bis 1924 gehörte die Kirche zur patriarchalischen Kirche. Zu dieser Zeit dienten dort der Protopriester Viktor Polyakov, der Priester Andrei Khmelov, der Diakon Proskuryakov und der Psalmodist Doletsky. Die Erneuerer reichten gegen sie eine Beschwerde ein. In den 1930er Jahren blieb die Gemeinde aktiv, obwohl sie Verfolgungen ausgesetzt war. Im Jahr 1932 wurde sie den "Altgläubigen" zugeordnet, wechselte jedoch später unter die Verwaltung der Erneuerer. Dokumente belegen, dass die Kirche bis Ende 1937 funktionierte. Bis zur Verhaftung im Jahr 1935 dienten hier die Priester Wladimir Knyazevsky, Jewgeni Megarsky, Jefim Sablin, der Psalmodist Fjodor Kochetkov und der Diakon Doletsky. Im Jahr 1937 wurden der Priester Alexander Petrowitsch Sokolov, der Diakon Timofei Ivanovich Akimov und der Vorsteher Wasilij Iljitsch Solochov verhaftet und zu langen Haftstrafen verurteilt. Vor dem Krieg diente in der Kirche der Hieromönch Samson, dessen Buch im Zentrum für russische Kultur "Auferstehung" aufbewahrt wird. In der Kirche befanden sich bekannte Narren, wie der selige Adrian, Tatjana und Jekaterina. Am 15. Dezember 1939 wurde die Kirche geschlossen und in eine Bäckerei umgebaut.

Im April 1946 wurde das Gebäude den Gläubigen übergeben, und unter der Leitung des Architekten W. N. Simbirzew wurde die Kirche wiederhergestellt. Im Jahr 1948 weihte sie der Erzbischof Philipp Stawitzky ein. Bei der Rekonstruktion wurde versucht, das ursprüngliche Erscheinungsbild des Gebäudes zu bewahren. Anfang der 1950er Jahre wurde die Kirche ausgemalt, und 1954 wurde sie auf Anordnung des Patriarchen Alexius zur Kathedrale erhoben. 1955 wurde Sergej Solowjow Protopriester.

Im Jahr 2009 berichtete der Kirchenschlüsselträger Protopriester Nikolai Picheikin über die Zerstörung der Kirche aufgrund von Problemen mit dem Dach. Im Frühjahr 2010 wandte sich Metropolit German um Hilfe bei der Rekonstruktion der Kathedrale. Der Leiter der Gebietverwaltung, Anatolij Brovko, schlug ein Mitfinanzierungsmodell für die Restaurierung vor. Ein Unternehmen stellte 15 Millionen Rubel für die Dachreparatur zur Verfügung. Die Restaurierung wurde sowohl innen als auch außen durchgeführt. Das Gebäude erhielt sein vorrevolutionäres Aussehen zurück, die Kuppeln wurden durch Zeltkuppeln ersetzt, und es wurden vier neue Kuppeln aus Wolgodonsk hinzugefügt. Die Kirche blieb im regulären Betrieb, und die Restaurierung wurde 2011 abgeschlossen.