Einer der ersten Tempel auf dem Gebiet von Woronesch war der Verkündigung der Heiligen Gottesmutter gewidmet. Die Forscher sind sich uneinig über das Gründungsdatum. Der Metropolit von Kiew, Eugen (Bolchovitinoff), glaubt, dass der Tempel im Jahr 1620 gegründet wurde, während der Protopresbyter Stefan Zverev, der Erzbischof Dimitri (Sambikin) und der Forscher N.I. Polikarpov der Meinung sind, dass er zusammen mit der Gründung von Woronesch im Jahr 1586 erbaut wurde.

Ursprünglich war der Verkündigungstempel aus Holz und litt mehrfach unter Bränden, nach denen er umgebaut und sogar versetzt wurde. Im Jahr 1682, unter dem ersten Bischof von Woronesch, dem Heiligen Mitrophan, wurde der Tempel zur Kathedrale. Am 19. April 1684 segnete auf Antrag des Heiligen Mitrophan der Patriarch von Moskau und ganz Russland, Joakim, den Bau eines steinernen Kathedralturms, der 1690 fertiggestellt wurde. Auf dem Gelände der Kathedrale befand sich seit 1682 die Residenz der regierenden Erzbischöfe, und von 1745 bis 1822 die von Bischof Theophilakt gegründete Woronescher Geistliche Seminar.

Nach dem Tod des Heiligen Mitrophan im Jahr 1703 wurden seine Überreste in der Kathedrale beigesetzt. Während der Rekonstruktion des Tempels wurden seine Reliquien gefunden, und ein Jahr später wurde er von der Russischen Orthodoxen Kirche heiliggesprochen. Der Initiator der Heiligsprechung war Erzbischof Antoniy (Smirnitskiy), der 1834 vorschlug, beim Verkündigungstempel das Mitrophanov-Kloster zu gründen. Das Kloster wurde am 1. September 1836 feierlich eröffnet, und die Kathedrale wurde die Heilig-Troitzkaja, während der Verkündigungstempel ein wichtiges geistliches Zentrum blieb. Nach der Revolution wurden der Tempel und das Kloster geschlossen und in den 1950er Jahren zerstört. An ihrer Stelle befindet sich jetzt der Hauptbau der Staatlichen Universität Woronesch.

Die Wiederbelebung der Verkündigungskathedrale begann 1998 auf Initiative von Metropolit Mephodiy im Mai-Sad, zu Ehren des 2000-jährigen Jubiläums der Geburt Christi. Die neue Kathedrale wird, wie die alte, zu Ehren der Verkündigung der Heiligen Gottesmutter geweiht, und ihr äußeres Erscheinungsbild ähnelt der Wladimir-Kathedrale, die zu Ehren des 900-jährigen Jubiläums der Taufe Russlands errichtet wurde.

Am 15. Oktober 1998 weihte der Patriarch von Moskau und ganz Russland, Alexius II., den Grundstein der neuen Heiligkeit der Diözese während seines Besuchs in Woronesch.

Das Schicksal der Verkündigungskathedrale und des Mitrophanov-Klosters ist eng mit Erzbischof Tikhon (Nikanorov) verbunden, einem gebürtigen Neugrad und Absolventen des Neugrader Geistlichen Seminars und der Sankt Petersburger Geistlichen Akademie. Er wurde am 13. Mai 1913 auf den Woronescher Bischofssitz berufen und blieb als Tempelbauer und Initiator der Heiligsprechung von Erzbischof Antoniy (Smirnitskiy) in Erinnerung. Erzbischof Tikhon nahm am Ökumenischen Konzil der Russischen Orthodoxen Kirche von 1917-18 teil.

Am 27. Dezember 1919 (9. Januar 1920) wurde er an den Zarenpforten des Altars der Verkündigungskathedrale gehängt. Zusammen mit ihm erlitten 160 Menschen den Märtyrertod. Auf dem Jubiläums-Bischofskonzil im Jahr 2000 wurde er als neuer Märtyrer heiliggesprochen. Seine Reliquien ruhen auf dem Friedhof des Alexei-Akatov-Klosters in einem gemeinsamen Grab der Woronescher Erzbischöfe, deren Überreste 1993 dorthin übertragen wurden.