Die Kathedrale, die dem Heiligen und Gerechten Prokopios, dem Wundertäter von Ustyug, gewidmet ist, nimmt nach der Uspenski-Kathedrale den zweiten Platz in der Kathedralenanlage ein. Seit 1683 ist sie zur Kathedrale geworden, und Prokopios wurde am Ufer des Flusses neben der Uspenski-Kathedrale beigesetzt. Der selige Prokopios von Ustyug wurde am 26. Februar 1547 heiliggesprochen, starb 1303 und sein Gedenktag wird am 8. Juli gefeiert. 1458 wurde über seinem Grab eine bescheidene Holzkirche errichtet, die 1471 durch die erste Holzkirche ersetzt wurde. Die Kirche wurde zu Ehren von Boris und Gleb, den Schutzheiligen des russischen Militärs, geweiht, da Prokopios zu diesem Zeitpunkt noch nicht als Heiliger anerkannt war.

Die Kirche hat fünf Kuppeln, mit einem Glockenturm in der südwestlichen Ecke, in dem sich 10 Glocken befinden, die größte wiegt 120 Pud. 1695 wurde auf Anordnung des Ustyuger Bischofs Alexander der Glockenturm abgerissen, und das Material wurde für den Bau des Bischofshofes verwendet. In den Jahren 1720 und 1724 wurden die Gewölbe der Prokopios-Kathedrale erhöht und die tragenden Säulen entfernt. 1902 wurden eine Kapelle zu Ehren von Tikhon Zadonsky, eine Sakristei und eine Speisehalle angebaut. In der Kirche wird bis heute das Grab mit den Reliquien des Heiligen Prokopios aufbewahrt, das 1833 eingerichtet wurde und das einzige ist, das nach 1917 erhalten geblieben ist. Im Fundament der Kirche wurde ein schwarzer Stein gelegt, der der Legende nach aus einer Steinewolke gefallen ist und auf dem Prokopios gerne saß und nachdachte. Dieser Stein krönt sein Grab.

Unter den Sehenswürdigkeiten der Prokopios-Kathedrale sticht der fünfstöckige Ikonostase mit Ikonen aus dem 17. und 18. Jahrhundert hervor, der wahrscheinlich nach der Umgestaltung von 1720-1724 geschaffen wurde. In der lokalen Reihe des Ikonostases sind mehrere Ikonen aus dem 16. und 17. Jahrhundert erhalten geblieben, die älteste von ihnen ist „Prokopios der Gerechte im Leben“. Interessant ist das steinerne Kreuz mit der Darstellung der Kreuzigung und Gottes Sabaoth, das in eine Ikone aus dem 17. Jahrhundert eingefügt wurde. Am 21. März 1940 wurde die Kathedrale geschlossen, und 1946 wurde sie erneut den Gläubigen übergeben. 1964 wurde die Kathedrale erneut geschlossen und dem Heimatmuseum übergeben, wo ein Zweig des Museums und ein Planetarium untergebracht wurden. Die Reliquien des Heiligen Prokopios wurden in die Kirche des Heiligen Stefan von Perm verlegt. Nach 30 Jahren, 1994, wurde den Gemeindemitgliedern die Tikhon-Kapelle der Prokopios-Kathedrale zurückgegeben, und am 31. Oktober 1995 die gesamte Prokopios-Kathedrale. Die Reliquien des Gerechten Prokopios kehrten an ihren ursprünglichen Platz zurück.