Ursprünglich befand sich die Leontiewski-Gemeinde in Jaroslawl in der Erdzstadt, in der Nähe des Kirillo-Afanassiewski-Klosters. Im Jahr 1635 wurde anstelle der alten hölzernen Kirche eine neue steinerne Kirche erbaut, die dem Heiligen Leontius, dem Bischof und Wundertäter von Rostow, gewidmet war, mit einer Kapelle der Neun Märtyrer von Kiziki und einem Glockenturm über dem Eingang. Einen bedeutenden Beitrag zum Bau leistete der Rostower Kaufmann Wassili Fedotow Malgin. Im Jahr 1688 errichteten die Gemeindemitglieder anstelle der abgebrannten hölzernen Kirche eine zweite steinerne Kirche, eine fünfkuppelige Kirche der Geburt Christi, sowie ein steinernes Gebäude für das Waisenhaus. Unter den Kirchenbauern sticht der Name des Gemeindemitglieds der Leontiewski-Kirche, des jaroslawler Kaufmanns Iwan Iwanowitsch Mjakuschkin, hervor, der für seine Wohltätigkeit bekannt war. Zu Beginn des 18. Jahrhunderts zählte die Gemeinde 61 Höhlen, und die Gesamtzahl der Gemeindemitglieder, einschließlich der im Waisenhaus lebenden, betrug etwa 200 Personen.

Im Jahr 1778 genehmigte Kaiserin Katharina II. den Generalplan für den neuen regelmäßigen Bau von Jaroslawl, der die alte, chaotische Planung des zentralen Teils der Stadt erheblich veränderte. Laut diesem Plan wurde das Grundstück, auf dem sich die Kirchen der Leontiewski-Gemeinde befanden, für den Bau neuer staatlicher Gebäude vorgesehen. Daher wurde 1783 beschlossen, die Gemeinde in der Erdzstadt aufzulösen und die Kirchengebäude abzureißen und neu auf dem neuen städtischen Friedhof auf dem Weg nach Uglich zu errichten. Das Gebäude bestand aus einem warmen Speisesaal mit zwei seitlichen Räumen für die Kapellen, dem Haupttempel, dem Altar und einem Glockenturm von 8 Sazhen Höhe. Die Weihe der neuen Kirche fand am 23. Mai 1791, am Tag der Auffindung der Reliquien des Heiligen Leontius von Rostow, statt. Die Kirche war ohne Gemeinde.

Die Wandmalerei wurde, wie die Inschrift der Kirche verkündete, in den Jahren 1806 und 1809 von dem Auftragnehmer Semen Stepanow Zavyazoshnikov und seinen Gesellen Charlampiy Petrow Dryanin und Wasilij Petrow ausgeführt. Die Malerei umfasste 107 Szenen im Speisesaal, Altar und Kapellen. In den Jahren 1834 und 1888 wurden die Fresken erneuert. Der Ikonostase wurde in den 30er Jahren des 19. Jahrhunderts von dem Schnitzer aus dem Ort Bolschie Soli (heute Nekrasowskoje) Wladimir Trubnikow angefertigt.

Im Jahr 1894 wurde an der Leontiewski-Kirche eine Schule für Kinder aus den nahegelegenen Dörfern und den westlichen Vororten der Stadt eröffnet. Auch an der Kirche gab es ein öffentliches Waisenhaus, dessen zweigeschossiges Gebäude 1846 und 1847 aus freiwilligen Spenden erbaut wurde und bis heute erhalten geblieben ist.

Im Jahr 1931 wurde die Leontiewski-Kirche der religiösen Gemeinschaft mit reformatorischer Ausrichtung übergeben. Aufgrund der geringen Mitgliederzahl konnte die Gemeinde jedoch nicht alle Kosten für den Unterhalt des Gebäudes decken, und am 7. Dezember 1940 wurde die Gemeinde vom Exekutivkomitee des Jaroslawler Stadtrats aufgelöst. In der Sowjetzeit wurde das Innere der Kirche verändert (es entstand ein zweiter Stock), und die Freskenmalerei ging fast vollständig verloren, mit Ausnahme kleiner Fragmente im Altarbereich.

Im Jahr 1991 wurde die Leontiewski-Friedhofskirche der Russischen Orthodoxen Kirche zurückgegeben, es wurden Renovierungsarbeiten durchgeführt, und die Beisetzungen auf dem Leontiewski-Friedhof wurden wieder aufgenommen.