Die Kathedrale der Verkündigung der Heiligen Gottesmutter wurde 1810 von Leutnant Fjodor Iwanowitsch und Jewdokija Abrahamowna Rachmanow im Stil des russischen Klassizismus erbaut. Diese Kirche ist bekannt dafür, dass der heute heiliggesprochene Heilige, der Mönch und Bekenner Raphael (Schejtschenko), dort diente.

Die steinerne Kirche mit Glockenturm und Umfriedung wurde 1810 von denselben Rachmanows erbaut. An dieser Stelle existierte laut Archivdaten bereits seit 1709 eine hölzerne Kirche in Kozelsk. Der Glockenturm wurde später hinzugefügt: nach einigen Angaben im Jahr 1825, nach anderen im Jahr 1832. Im Jahr 1871 wurde der Speisesaal der Kirche dank der Bemühungen der Gemeindemitglieder und des Kirchenältesten, des Kaufmanns Wenedikt Petrowitsch Lawrentjew, erweitert und ausgestattet.

Das Kaufertum spielte eine bedeutende Rolle im Leben der Kirche. Einige Kaufmannsfamilien hinterließen Zinsen von Bankkonten zur Unterstützung der Kirchenbediensteten und zum Gedenken an ihre Verwandten. Im Jahr 1895 erhielt die Kirche eine neue Glocke und erneuerte ihre Dekorationen dank Spenden der Familie Zyplakows.

Die Wyrska-Schule, gegründet von Diakon Fjodor Wyrski und seiner Tochter Anna, wurde zu einem wichtigen Ereignis in der Volksbildung. Zunächst war es eine Privatschule, in der seit 1833 Kinder im Diakonatshaus lesen und schreiben lernten. Im Jahr 1860 eröffnete Wyrski eine zweite Gemeindeschule in der Stadt. Bis 1860 besuchten 250 Kinder die Schule, darunter bis zu 120 Mädchen. Im Jahr 1861 besuchte der bekannte Pädagoge K.D. Ushinsky die Schule. Die Wyrskis arbeiteten auch an der Kozelsker Diözesanschule und der Kirche-Gemeindeschule der Verkündigung.

Die Tochter von F.V. Wyrski, Alexandra Fjodorowna Wyrska, setzte das Werk ihres Vaters fort und wurde im Jahr 1902 für über 50 Jahre pädagogische Tätigkeit mit einer Goldmedaille ausgezeichnet.

Die Kirche wurde 1937 geschlossen und geplündert. Neben der Kirche befand sich der Friedhof des Klerus und bekannter Persönlichkeiten von Kozelsk, aber nach 1937 wurden die Grabsteine zerstört.

Während des Krieges (1941-1942) führte der Protopresbyter Stefan Akulin in der halbzerstörten Kirche Gottesdienste durch. Die Kirche wurde zur einzigen aktiven in Kozelsk. Hier diente der Mönch Raphael (Schejtschenko), der die Kirche verschönerte, indem er Ikonostasen errichtete und den Glockenturm wiederherstellte. Von 1944 bis 1948 diente der Abt Nikon (Worobjew) in der Kirche.

In der Nähe der Kirche ist der selige Schweiger Tit begraben, der in der ersten Hälfte des 19. Jahrhunderts in der Wache der Kirche lebte und für seine Taten des Schweigens und des Gebets bekannt war.

Derzeit finden in der Kirche regelmäßig nächtliche Vigilien und Liturgien zu allen zwölf großen Feiertagen sowie samstags und sonntags, an Altartagen und besonders verehrten Feiertagen statt. Freitagsabends wird die Morgenliturgie mit dem Lesen des Akathistos zur Gottesmutter gefeiert.