Die Kirche der Auferstehung Christi befindet sich auf dem Hauptmarkt der Stadt, gegenüber dem Handelsplatz und den Handelsreihen, südlich der winterlichen Kazan-Kirche. Von ihrem Glockenturm hat man einen Blick auf einen großen Teil der Stadt. Das genaue Gründungsdatum der Kirche ist unbekannt, aber eine Inschrift auf der erhaltenen Glocke zeugt von ihrer Antike: "Im Jahre 1592 wurde diese Glocke in die Stadt Susdal in die Kirche der Auferstehung Christi, die hinter den Reihen steht, gebracht." Zu Beginn des 17. Jahrhunderts ließ sich neben der Kirche der heilige Mönch Joakim Schartomski nieder und wurde dort begraben. Im Verzeichnis von Susdal aus dem Jahr 1617 wird die Kirche als Pfarrkirche beschrieben, mit einem hölzernen Dach und einer Trauergemeinde zu Ehren des Heiligen Leontius von Rostow.

Im Jahr 1628 erschien in der Katasterbuch eine detailliertere Beschreibung: "In der Großen Straße steht die Kirche im Namen der Auferstehung Christi mit einer hölzernen Trauergemeinde, und eine Kapelle zur Geburt Christi, die dritte Kapelle der Allheiligen Gottesmutter von Kazan, und bei diesen Kirchen ist die Trauergemeinde warm im Namen des Wundertäters Leontius von Rostow."

Im Jahr 1719 brannte die hölzerne Kirche nieder, nur die Glocke blieb erhalten. Im folgenden Jahr wurde an ihrer Stelle eine steinerne Kirche mit einer Kuppel aus Mitteln der Anwohner erbaut. Der Glockenturm war ursprünglich niedrig, wurde aber später erhöht und mit einer halbkugelförmigen Spitze versehen. Im Jahr 1728 wurde beim Bau der Kazan-Kirche das Grab von Joakim Schartomski gefunden und mit Steinen umgeben. Im Jahr 1739 wurde der Bau der winterlichen Kazan-Kirche abgeschlossen, wodurch ein Paar von Kirchen entstanden.

Bis zum Ende des 19. Jahrhunderts war das Ensemble von einer steinernen Umfriedung mit Heiligen Toren umgeben. Hinter der Umfriedung wurden acht steinerne Handels- und Lagerhäuser mit Mitteln der Gemeinde gebaut. Bis 1917 gehörten sie der Gemeinde und standen unter der Verwaltung des Synods. In dieser Zeit hatte die Gemeinde auch ein Holzhaus für den Klerus.

Vor der Revolution war die Auferstehungskirche eine der Hauptkirchen der Stadt. Alle in die Susdaler Diözese kommenden Bischöfe hielten zunächst hier an, bevor sie feierlich zur Weihnachtskathedrale für den Gottesdienst geleitet wurden.

Die Kirche wurde wahrscheinlich in den 1920er-1930er Jahren geschlossen, aber Ende des 20. Jahrhunderts wurde sie der Kirche zurückgegeben. Nach der Wiederaufnahme der Gottesdienste wurden die Auferstehungs- und Kazan-Kirchen wieder Teil einer einzigen Gemeinde. Spätestens im Jahr 2008 erhielt die Auferstehungskirche den Status einer zweiten Kathedrale der Wladimirer Diözese.