Der Friedhof, der am 15. Juli 1874 eröffnet wurde, erhielt den wenig inspirierenden Namen „Neuer Stadtfriedhof“. Solche Orte werden normalerweise nach der Umgebung oder der Kirche benannt, aber der Name Kulikowka inspirierte die Behörden nicht, und es gab kein Geld für den Bau einer Kirche. Lange Zeit stand an der Stelle gegenüber dem Eingang nur eine Kapelle für die Totenfeier. Zu Beginn des 20. Jahrhunderts gab es mehrere Entwürfe für die Kirche, einschließlich eines Skizze des Architekten Leonid Annenkow, aber sie wurden nicht umgesetzt. 1904 war der neue Bischof Gurij, der in Simbirsk ankam, mit der Situation unzufrieden. Der Ingenieur Peter Malukalow schlug ein Projekt vor, um die Kapelle in eine Kirche umzuwandeln, aber die Stadtverordnetenversammlung stoppte die Arbeiten, trotz der Genehmigung des Gouverneurs. Gurij beschwerte sich beim Heiligen Synod, jedoch ohne Erfolg. Annenkow starb 1905, ohne sein Projekt verwirklicht zu sehen.

Die Situation änderte sich mit dem Kommen des neuen Architekten Fjodor Osipowitsch Liwtschak im Jahr 1906. Er entwarf das Projekt der Kirche im russisch-byzantinischen Stil. Die Kirche, obwohl klein, war schlank und elegant, dank der Verjüngung vom Fundament zur Kuppel, was, wie der Architekt und Heimatforscher B.W. Arschantsev bemerkte, nach oben strebte. Am 22. August 1910 wurde ein Kreuz auf die Kuppel gesetzt, und im Herbst malte der Ikonenmaler Burew die Wände, wobei er die Arbeit mit dem Konzept des Architekten abstimmte. Nach der Zerstörung der Fresken in der Hermannskirche im Jahr 2009 blieb die Friedhofskirche die einzige mit vorrevolutionären Malereien, die, obwohl sie erneuert wurden, ihr ursprüngliches Aussehen bewahrten.

Am 22. Mai 1911 berichtete die Zeitung „Simbirjanin“, dass die Kirche überfüllt war. Der Stadtoberhaupt Leonid Iwanowitsch Afanassjew war stolz darauf, dass der Friedhof unter seiner Leitung eine Kirche erhielt. In den Dokumenten wurde vermerkt, dass die Kirche 1910 durch die Bemühungen der Simbirsker Stadtverwaltung erbaut wurde. Der Gouverneur nahm nicht an der Weihe teil, und anstelle des gubernatorialen Vorstehers der Adelsgesellschaft war der Landvorsteher Michail Nikolajewitsch Simninski anwesend. Für Bischof Weniamin, der 1911 die Diözese leitete, war dies die erste geweihten Kirche. Er unterstützte die Gründung einer Abstinenzgesellschaft an der Kirche, trotz der Proteste der Priester. 1912 eröffnete der Pfarrer Ioann Apraxin feierlich die Gesellschaft.

Im Jahr 2000 begann, dank der Initiative des Leiters der Gebietverwaltung Jurij Frolowitsch Gorjatschew, die Verschönerung des Friedhofs und die Renovierung der Kirche. Die Wände und Kuppeln wurden gestrichen, ein neues Kreuz wurde aufgestellt. An den Toren erschien ein Rahmen, der den Blick auf die Kirche von der Karl-Marx-Straße umrahmte. Vor fünf Jahren wurde die Kirche erneut umfassend renoviert und gestrichen.

Die Auferstehungskirche tritt in ein neues Jahrhundert ihrer Geschichte ein. Von ihren Wänden blicken, wie vor 100 Jahren, Cherubim und Seraphim auf das Leben der Stadtbewohner. Es wäre gerecht, den Friedhof nach dem Namen der Kirche zu benennen, als Auferstehungsnecropole.