Am 28. Januar 2016 wurde ein Vertrag mit Rosimuschestwo über die Übertragung der Wladimir-Kirche in die Nutzung der Russisch-Orthodoxen Kirche unterzeichnet. Am nächsten Tag erhielt der Pfarrer, Priester Sergej Wlassow, die Schlüssel zur Kirche. Am 4. Februar organisierten die Gemeindemitglieder die Reinigung des Altarbereichs der Kirche, und am 8. Februar fand in den Mauern der Wladimir-Kirche der erste Gottesdienst, ein Dankgebet, statt.

Die Kirche, die sich in der heutigen Oktjabrskaja-Straße befindet, erhielt ihren Namen nach dem Hauptaltar zu Ehren der Begegnung der Wladimirer Ikone der Gottesmutter. Das Kirchenfest wird am 8. September nach dem neuen Stil gefeiert. An diesem Tag im Jahr 1395, während des Überfalls von Timur, wurde auf Befehl von Wasilij I. die Wladimirer Ikone der Gottesmutter nach Moskau gebracht, um die Stadt zu schützen. An dem Ort, an dem die Ikone in Moskau empfangen wurde, wurde das Sretenski-Kloster gegründet.

Das genaue Gründungsdatum der Wladimir-Kirche in Wologda ist unbekannt. Die Inschrift auf der Kirchenikone der Wladimirer Gottesmutter, die heute im Wologda-Museum aufbewahrt wird, bezeugt die Existenz einer Holzkirche bereits im Jahr 1549. Im 17. und 18. Jahrhundert galt die Wladimir-Gemeinde als eine der reichsten in der Stadt. Die steinerne kalte Kirche der Begegnung der Wladimirer Gottesmutter begann man 1759 zu bauen und weihte sie 1764 ein.

Laut dem Heimatforscher Jewgenij Starikov wurde die kalte Wladimir-Kirche am 22. Dezember 1929 auf Initiative der Arbeiter der Haupt-Eisenbahnwerkstätten, heute VRZ, geschlossen. In den 1930er Jahren wurde das Gebäude der ehemaligen Kirche für eine Knopf- und Kammfabrik genutzt. Bis vor kurzem befand sich dort eine Werkstatt zur Glasbearbeitung.

Im Jahr 1960 wurde das Ensemble der Wladimir-Kirchen als Objekt des kulturellen Erbes von föderaler Bedeutung anerkannt. Ende der 1970er und in der ersten Hälfte der 1980er Jahre wurde eine Restaurierung der Wladimir-Kirche durchgeführt, bei der die während des Kampfes gegen die Religion verlorenen Zwiebelkuppeln und Kreuze wiederhergestellt wurden.